Первичная продукция, вырабатываемая растениями, вовлекается во множество пищевых цепей. Часть биомассы растений съедается в живом виде различными фитофагами, участниками пастбищной пищевой сети. Однако в эту цепь поступает очень небольшое количество растительного материала — менее 10% от общего количества произведённой первичной продукции (Стриганова 1980). Основная масса растительного материала отмирает и поступает в почву, где вовлекается в дегритную пищевую сеть. В эту же сеть в итоге попадает материал из пастбищной пищевой сети — в виде экскрементов и животных остатков. Процессы, происходящие с отмершим растительным и животным материалом в дегритной пищевой сети, имеют ключевое значение в замыкании круговорота биогенных веществ в экосистемах и поддержании стабильности систем (Vardle е1 а1. 2004).
Биогенные элементы в составе первичной продукции растений поступают в почву в виде листового и веточного опада, коры, отмирающих корней. Углерод, азот, кислород, фосфор и другие биогенные элементы необходимы растениям для роста и развития и должны быть снова усвоены ими. Однако биогенные элементы в растительных остатках находятся в форме сложных, зачастую полимерных, химически инертных соединений, которые не могут быть напрямую усвоены растениями. В детритной пищевой сети происходит деструкция органического вещества, минерализация органических полимеров, и простые соединения биогенных элементов, остающиеся в итоге, могут быть усвоены растениями. Таким образом, круговорот биогенных веществ в системе замыкается.
Деструкция органических полимеров — это сложный и многоступенчатый процесс, он происходит на разных качественных уровнях, начиная с механического размельчения растительных остатков и заканчивая глубокими химическими перестройками материала. Осуществляет переработку растительного материала комплекс сапрофагов — живых организмов, питающихся отмершей органикой. Комплекс сапрофагов весьма разнообразен таксономически и включает в себя множество групп, начиная с бактерий и простейших и заканчивая членистоногими. Как правило, это некрупные (до нескольких сантиметров) животные, обитающие в почве, подстилке, гниющих колодах — местах аккумуляции их пищевого материала — отмирающей растительной продукции. Среди всего комплекса сапрофагов выделяются функциональные группы, осуществляющие деструкцию органического материала на разных стадиях (Vardle 2002). Функциональные группы тесно связаны между собой и образуют пищевую сеть, взаимоотношения отдельных групп в которой многообразны и сложны. Среди деструкторов выделяют крупных первичных сапрофагов, к которым относятся дождевые черви, моллюски, мокрицы, диплоподы. Они взаимодействуют со свежим, недавно поступившим в почву опадом и механически измельчают его, увеличивая доступность для обработки микроорганизмами. Вместе с крупными сапрофагами растительный детрит обрабатывает комплекс микрофлорыбактерии, сапротрофные грибы, они осуществляют химическую трансформацию растительного материала. Микроартроподы, такие как орибатиды, коллемболы, а также простейшие и нематоды, тесно связаны с микрофлорой и контролируют её численность, а также, как и остальные сапрофаги, составляют кормовую базу для хищных микро, мезо и макро-артропод (Lavelle et al. 1995, Wardle 2002).
Диплоподы (Diplopoda, Myriapoda), модельный объект нашего исследования, являются типичными крупными первичными сапрофагами, они населяют верхние слои почвы, подстилку, гшпощую древесину и питаются отмирающим растительным материалом (Стриганова 1980).
Специфика пищевого субстрата сапрофагов — отмерших растительных остатковобуславливает низкую пищевую избирательность и в целом склонность к полифагии. Живые растения вырабатывают различные ядовитые вещества с целыо препятствования поедания их тканей животными. Это алкалоиды, гликозиды и огромное количество других химических соединений, от простых неорганических структур до сложных белковых молекул (Гусынин 1951). Эффективные токсины в основном являются таксономически специфичными и вырабатываются узкими группами растений. Необходимость формирования резистентности к таким токсинам приводит к высокой таксономической специализации к кормовым растениям среди фитофагов вплоть до монофагии (Novotny 2006). Однако отмершие растительные материалы, промываемые осадками и подвергающиеся воздействию микрофлоры, довольно быстро теряют накопленные токсины, и таксономическая принадлежность пищевого субстрата теряет первостепенную важность для его потребителей. В силу вступают другие факторы, обуславливающие пищевую избирательность сапрофагов — физические характеристики материала, такие, как влажность, жёсткость, питательность, фрагментированность, заселённость определенной микрофлорой (Wooten and Crawford 1975, Стриганова 1980).
Для почвенного сообщества характерно высокое альфа-разнообразие, то есть сосуществование большого количества видов в локальном масштабе, зачастую формируются высокоразнообразные таксоцены из близких видов. Эти виды сходны морфологически, характеризуются одним и тем же типом питания, аналогичными стратегиями освоения пространства, схожими требованиями к условиям внешней среды — влажности, температуры, и при этом они входят в одно сообщество. Классическая теория экологических ниш (Hutchinson 1957) и принцип конкурентного исключения Вольтерра-Гаузе (Розенберг и др. 1999) предполагают, что между близкими видами имеет место наиболее жёсткая конкуренция за доступность лимитированных ресурсов, так как требования к окружающей среде у этих видов сходны. По этой теории, число сосуществующих сходных видов ограничивается количеством нлотностно-зависимых факторов, которые ограничивают численности популяций этих видов. Лишь один вид может занимать конкретную нишу в многомерном ресурсном пространстве. Расхождение ниш осуществляется в этом пространстве по нескольким «осям», по которым происходит специализация — трофическая, пространственная, температурная, и т. п. Однако на практике количество сосуществующих видов в почвенном сообществе сапрофагов заметно превышает число имеющихся и предполагаемых факторов-ограничителей. Кроме того, виды зачастую не обнаруживают выраженной специализации по какой-либо из осей, то есть являются генералистами. Таким образом, феномен «перенаселённости», наблюдаемый в почвенном сообществе, не получает решения с точки зрения классической теории. Этот феномен был сформулирован достаточно давно под именем «загадки почвенного разнообразия» (Anderson 1975), и с тех пор не получил исчерпывающего объяснения (Andren and Balandreau 1999, Andre et al. 2002).
Сходная проблема «перенаселённости» видами наблюдается и в водной среде, где она известна под названием «планктонного парадокса» — большое количество планктонных организмов сосуществует в поверхностном слое воды при наличии малого числа ресурсов, за которые возможна конкуренция (Hutchinson 1961). Теоретически каждый из этих видов способен полностью занять и использовать данную нишу, однако динамическое равновесие видового состава не нарушается с течением времени, происходят лишь колебания численности и смена доминантов сообщества, но не полное выпадение видов. Частично планктонный парадокс объясняется микрогетерогенностыо кажущейся однородной среды. Так, микрозавихрения создают разность температур, в этих пятнах скапливаются организмы, имеющие разный температурный оптимум, постоянное перемешивание разбивает эти «микросообщества» на ещё более мелкие, что создаёт кажущуюся случайность распределения видового состава. Кроме того, могут играть роль выделяемые метаболиты и радиус потребления ресурсов особями, что регулирует плотность организмов одного и того же вида и не влияет на распределение другого вида, которое подчиняется такому же своему закону, а распределение обоих видов независимо накладывается в пространстве. Однако полное объяснение планктонного парадокса до сих пор не разработано (Гиляров 2002).
В последние годы популярность приобретает «нейтральная», или «равновесная», экологическая теория, которая постулирует достаточность «экологической одинаковости» видов для их успешного сосуществования во времени — виды могут сосуществовать, если в расчёте на одну особь имеют примерно равные вероятности рождения, гибели, миграции и видообразования (Hubbell 2001). При этом постулируется, что требования к условиям окружающей среды у сосуществующих видов также сходны — что и обуславливает присутствие их в одном сообществе (Гиляров 2002). Таким образом, конкуренция за лимитирующие ресурсы происходит не между видами, которые обладают одинаковой степенью приспособленности к его использованию, а между особями. Однако прямое применение этой теории для объяснения механизмов, позволяющих сосуществовать большому количеству видов в почвенном сообществе, остаётся под вопросом, поскольку многочисленные лабораторные эксперименты доказывают «неодинаковость» видов и их требований к условиям окружающей среды, скорости воспроизводства и т. д.
Большое внимание в последнее время уделяется пространственному распределению популяций в сообществе сапрофагов (Ettema and Wardle 2002). Пристальному рассмотрению подвергается гетерогенность почвенной среды, определяемая как физическими характеристиками почвы и микрорельефа (например, микропонижения и характерный уровень pH в них), так и биогенными факторами — растительным сообществом, продуцирующем опад со специфическими свойствами и заселяемый специфическим сообществом микрофлоры. Для некоторых групп сапрофагов (в основном такие работы проведены на микроартроподах — орибатидах, коллемболахAnderson 1978, Hansen and Coleman 1998) выявлены предпочтения различных микроместообитаний, характеризующихся специфическими свойствами. Таким образом, кажущееся хаотичным и перекрывающимся распределение видов сапрофагов в сообществе обретает чёткую структуру в масштабе, сравнимом с размерами организмов. Однако для крупных и мобильных сапрофагов масштаб микрораспределения и факторы, его обуславливающие, остаются неясными. В частности, почти совершенно не исследованы закономерности изменения топических и трофических ниш в онтогенезе крупных почвенных беспозвоночных (таких как диплоподы или дождевые черви).
В последнее время разнообразие почвенного сообщества было исследовано с принципиально иной точки зрения — является ли имеющийся уровень разнообразия необходимым для устойчивого функционирования системы, или большая часть видов сообщества дублирует друг друга, поскольку обладает сходными требованиями к окружающим условиям и выполняет сходные функции в рамках системы. Работы, проведённые на микроартроподах, показывают значительную степень дублируемости конкретных видов, решающее значение имеет факт присутствия определённого набора функциональных групп (Laakso and Setala 1999, Liiri et al. 2002). Эти опыты демонстрируют большую степень экологического сходства и неспециализированности у сосуществующих видов. Немногочисленные эксперимены с макроартроподами в целом подтверждают этот вывод (van Geffen et al. 2011).
Локальное разнообразие большинства наземных таксонов, в том числе сапрофагов, и диплопод в частности, достигает гшка в низких широтах. Этот феномен сформулирован в 1807 году Александром фон Гумбольдтом (Hawkins 2001) и с тех пор является предметом оживлённых дискуссий, однако исчерпывающего объяснения так и не получил (Willig 2003). Разработан ряд гипотез, объясняющих механизмы поддержания высокого «тропического» разнообразия, однако они, как правило, основаны на представителях пастбищной пищевой цепи — фитофагах и организмах, тесно с ними связанных (Hill and Hill 2001). Поскольку для этих животных характерна высокая трофическая специализация, большинство теорий связывает видовое разнообразие животных с разнообразием растений. Однако сапрофаги, напротив, склонны к низкой пищевой избирательности. Кроме того, общие закономерности связи подземного сообщества с растительным не вполне понятны (De Deyn and Van der Putten 2005). Как обсуждалось выше, мало известно о механизмах, регулирующих уровень видового разнообразия сапрофагов. Таким образом, загадка почвенного разнообразия приобретает особую остроту в тропических регионах.
Актуальность данного исследования определяется недостаточностью знаний о механизмах поддержания высокого видового разнообразия таксоценов диплопод и в целом сообществ почвенных сапрофагов. В основу работы была положена следующая рабочая гипотеза, сформулированная в рамках «классической» теории экологических ниш и конкурентного исключения: видовое разнообразие локального таксоцена диплопод должно положительно коррелировать со степенью дифференциации и/или диапазоном занимаемых отдельными видами трофических и топических ниш. Для тестирования этой гипотезы были применены следующие основные подходыисследование степени трофической дифференциации видов с помощью (1) изотопного анализа и (2) анализа состава экскрементов, а также (3) исследование микростациального распределения видов. В качестве модельных был выбран ряд из четырех таксоценов, видовое разнообразие диплопод в которых увеличивалось от 2 до 36 видов.
Цель работы.
Выявление степени трофической и топической специализации видов в таксоценах двупарноногих многоножек разного видового разнообразия.
Для достижения этой цели были поставлены следующие задачи:
1. Адаптировать методику масс-спектрометрического изотопного анализа для исследования крупных почвенных сапрофагов, обладающих мощными кальцинированными покровами.
2. Провести анализ трофической структуры таксоценов диплопод разного видового разнообразия с помощью изотопного анализа.
3. Путём микроскопического анализа состава экскрементов выявить основные пищевые субстраты массовых видов диплопод тропического леса.
4. Соотнести вариации строения ротовых аппаратов с трофической специализацией у модельных видов диплопод тропического леса.
5. Исследовать сезонные и возрастные изменения изотопного состава тканей диплопод.
6. Исследовать топическое микрораспределение разных видов диплопод в таксоценах разного видового разнообразия.
выводы.
1. Обнаружены устойчивые различия изотопного состава С и N разных тканей диплопод (мышцы, наружные покровы, жировое тело и др.), разработан метод математической коррекции, позволяющий приводить изотопный состав различных тканей к изотопному составу мышц, что даёт возможность сравнивать изотопный состав животных разных видов и разного возраста.
2. Выявлены изменения изотопного состава тканей диплопод в процессе онтогенеза, которые предполагают возрастные изменения в составе рациона. Однако единых закономерностей изменения изотопного состава тканей с возрастом у разных видов диплопод не обнаружено.
3. Согласно данным изотопного анализа, в таксоценах диплопод умеренного, а также средиземноморского климата, состоящих из 10−15 видов, степень трофической дифференциации видов невелика. Таксоцен муссонного тропического леса, состоящий из более чем 36 видов, характеризуется значительной трофической дифференциацией, в континууме видов выделяются группы с разными основными пищевыми субстратами.
4. В таксоцене диплопод тропического леса с помощью микроскопического анализа состава экскрементов обнаружено разделение видов на полифагов и олигофагов. Выделены группы преимущественных ксилофагов, первичных потребителей опада, копрофагов, специализированных микофагов и др.
5. С помощью электронной микроскопии исследовано строение ротового аппарата (мандибул) 10 видов тропических диплопод. Ультраструктура мандибул варьирует, однако различия связаны в основном с таксономией видов. Функциональная интерпретация морфологических вариаций и трактовка этих различий с точки зрения трофической специализации затруднена из-за отсутствия сведений о функциональной нагрузке тех или иных структур.
6. Популяции диплопод умеренного и в значительной степени средиземноморского климата ассоциированы в основном с лесной подстилкой, за исключением единичных видов, обитающих под корой. В тропическом таксоцене большинство видов демонстрирует чёткие топические предпочтения, вплоть до жёсткой специализации к конкретному местообитанию.
7. Выявлена прямая корреляция между количеством видов диплопод в таксоцене и степенью трофической и топической дифференциации этих видов. Межвидовая топическая и сопряженная с ней трофическая дифференциация, по всей видимости, являются важным механизмом, поддерживающим видовое разнообразие таксоценов крупных сапрофагов.
ЗАКЛЮЧЕНИЕ
.
Диплоподы известны как типичные первичные сапрофаги — разрушители листового оиада. Эти представления сформированы достаточно давно и в основном при исследовании двупарноногих многоножек широколиственных лесов умеренного климата (Стриганова 1980, Wardle 2002). Для европейских таксоценов проведены многочисленные исследования, выявившие различную предпочитаемость и усвояемость того или иного вида либо типа опада разными видами диплопод (Стриганова и др. 1969, Покаржевский 1981, Пришутова и Миноранский 1986). Однако тропические таксоцены оказываются значительно более богаты видами, и сосуществование такого числа видов трудно объяснить механизмами, работающими в таксоценах малого видового разнообразия в средних широтах. Кроме того, даже в средних широтах сосуществование большого числа видов почвенного комплекса объяснено лишь отчасти (Anderson 1975). Исследования таксоценов различных групп почвенных сапрофагов, особенно микроартропод, с помощью новых методов показали наличие сложной трофической структуры, порой включающей несколько трофических уровней (Schneider et al. 2004, Chahartaghi et al. 2005). Диапазон средних значений 8,5N у разных видов, составляющих таксоцен, напрямую соотносится со степенью трофической дифференциации, и в таксоценах микроартропод как умеренного, так и тропического климата он весьма широк (Рис. 10.1 Б, В). Параллельно у тех же микроартропод показана сложная пространственная структура таксоценов, которая, по-видимому, обеспечивает трофическую дифференциацию и предотвращает непосредственную конкуренцию между видами (Anderson 1978, Hansen and Coleman 1998, Hansen 2000, Ettema and Wardle 2002). Таким образом, вопрос механизмов сосуществования большого количества видов находит частичное разрешение. Крупные сапрофаги умеренных широт, в данном случае диплоподы, показывают отсутствие трофической дифференциации, либо разделяются на небольшое количество функциональных групп, внутри которых дифференциация мала (Рис. 10.1 А). Но в состав этих таксоценов входит сравнительно малое число видов. Исследованный нами тропический таксоцен состоял из сравнимого с таксоценами микросапрофагов числа видовнескольких десятков. Степень трофической дифференциации в тропическом таксоцене оказалась значительно выше, чем в умеренных широтах, и приблизилась к степени дифференциации, характерной для микроартропод. Исследование пространственной структуры тропического таксоцена диплопод выявило гетерогенное гь среды обитания в микромасштабе и различные стратегии освоения пространства разными видами. Таким образом, вероятно, сопряжение трофической и топической дифференциации видов в пределах таксоцена позволяет поддерживать его высокое видовое разнообразие.
А. О1р1орос1а.
9 -,.
4 о 3.
2 ю.
— 1.
— 2.
— 3.
— 4.
— 5 о. о. Л сч.
Б. Со11етЬо1а.
Г|б ю.
В. ОпЬаНсЯа.
12 13 и о. о. Л м о, Л с" <м, а а и и> со.
14 о. о. со.
Рисунок 10.1. Диапазон средних величин 815N разных видов в пределах таксоценов диплопод, коллембол и панцирных клещей в лесных экосистемах тропического (залитые блоки) и умеренного (незалитые блоки) климата по собственным и литературным данным. А, диплоподы: 1 — Кат Тьен, 2 — Малинки, 3 — Калужские Засеки, 4 — Утрипт Б, коллемболы: 5 — Кат Тьен (неопубл. данные А. Тиунова), 6 — СЬас1тПа§ Ы е1 а1. 2005, 7 -Ш8Ы е1 а1. 2007, 8 — ОкигаЫ е1 а1. 2009 (лес 11гуи), 9 — РоШегег е1 а1. 2009, 10 — Окигак1 а а1. 2009 (лес Yoshida). В, орибатиды: 11 — Кат Тьен (неопубл. данные А. Тиунова), 12 — 11П§е1 а1. 2005, 13 — Бг^ег е1 а1. 2004, 14 — Магаип е1 а1. 2011, 15 — РоШегег е1 а1. 2009. Изотопный состав животных нормирован по изотопному составу опада в биотопах. Диапазон величин коррелирует со степенью трофической дифференциации видов. В каждом бруске показано число исследованных видов.
