Микробное сообщество. 
Экология микроорганизмов

Даже очень подробное изучение питания микроорганизма, его метаболизма, кинетики роста, устойчивости к физико-химическим факторам и других вопросов, составляющих основное содержание аутоэкологии, обычно оказывается недостаточным для понимания многих природных процессов, осуществляемых микроорганизмами. В биосфере микробы практически никогда не действуют «в одиночку». Их жизнедеятельность, взаимодействие (обмен) с окружающей средой, живой и неживой природой являются результатом сложных взаимодействий между разными видами. Функциональной единицей в экологии микроорганизмов является микробное сообщество, его изучение служит предметом синэкологии.

Микробное сообщество представляет собой совокупность взаимодействующих между собой микроорганизмов, связанных различными, прежде всего трофическими связями. Это может быть как кооперация в совместном использовании субстрата, так и конкуренция за питательные вещества. В отличие от растительных и животных сообществ в микробном сообществе первостепенными являются кооперативные взаимодействия, когда продукты обмена одних организмов служат субстратами для других, и т. д. Учитывая преимущественно химический характер взаимодействия микроорганизмов со средой, это позволяет рассматривать микробные процессы как сложную, часто разветвленную последовательность химических реакций. При этом каждая реакция в соответствии с требованиями термодинамики должна быть достаточно энергетически выгодной, чтобы обеспечить рост осуществляющего ее организма. Кроме того, среди микроорганизмов с близкими потребностями доминировать будут те, чьи кинетические характеристики более всего соответствуют условиям, складывающимся в сообществе. Пути взаимодействий в сообществе обычно разветвлены и опосредованы прямыми и обратными, положительными и отрицательными, трофическими и топическими связями. В результате микробное сообщество выступает как «кооперативное целое», способное взаимодействовать с окружающей средой как некое единство. Наиболее четко кооперативные взаимодействия можно проследить на примере деструкции микроорганизмами сложного органического субстрата, например растительных остатков.

В состав биомассы (мортмассы) наземных растений входят (в пересчете на сухой вес): целлюлоза (50%), лигнин (10 — 25%), пектин, гемицеллюлоза (10 — 20%), белки (5—10%), липиды (2 — 5%). Для каждой группы веществ (полисахаридов, белков, жиров) существует свой маршрут деструкции: сахаролитический, псптолитический, липолитический, и на каждом из них функционируют определенные группы микроорганизмов.

Первую стадию деструкции полимеров осуществляют микроорганизмы-гидролитики, синтезирующие ферменты-гидролазы, работающие вне клеток. Образованные в результате гидролиза полимеров унифицированные растворимые мономеры (сахара, аминокислоты, жирные кислоты) могут легко поглощаться микроорганизмами и вовлекаться в основные метаболические пути. Гидролиз целлюлозы (основного структурного компонента клеточной оболочки растений) осуществляют несколько групп микроорганизмов. Из аэробов к ним относятся Cytophaga, Cellulomonas, Cellvibrio, многие грибы (Trichoderma), из анаэробов — Clostridium, Bacteroides и др. Особенностью стратегии гидролитиков является тесный контакт с поверхностью субстрата.

Часть мономеров окисляется самими гидролитиками, а часть рассеивается в окружающей среде и может быть использована диссипотрофами (или микрофлорой рассеяния), развитие которых происходит на некотором расстоянии от разлагаемого субстрата. К экологической группировке микрофлоры рассеяния относятся многие аэробные и анаэробные олиготрофы, получающие преимущество при низкой концентрации субстрата. Часто это одиночные подвижные бактерии с высоким отношением поверхности клетки к объему — спириллы, спирохеты, простекобактерии (например, Caulobacter, Hyphomicrobium, Prostecomicrobium). Образование выростов (простек) позволяет увеличить не только всасывающую поверхность, но и эффективное сечение клетки, т. е. размер телесного угла, в пределах которого рассеиваемое вещество достигает микроорганизма. Другая особенность диссипотрофов — высокое сродство к субстрату, которое обеспечивается, в частности, высокой концентрацией транспортных белков в периплазматическом пространстве. Для диссипотрофов, использующих продукты гидролиза растительных полимеров, характерна способность расти преимущественно на моносахаридах. На примере гидролиза фильтровальной бумаги можно проследить, как диссипотрофы развиваются вслед за гидролитиками, и выявить их присутствие в местах сильного разложения бумаги.

Гидролитики и диссипотрофы в функциональном отношении тесно взаимосвязаны. Гидролитики поставляют субстрат диссипотрофам. Роль же диссипотрофов может быть связана с регуляцией синтеза гидролитических ферментов: потребляя мономеры — продукты гидролиза, диссипотрофы уменьшают их концентрацию до некоторого порогового уровня, что, в свою очередь, ведет к дерепрессии синтеза ферментов гидролитиками. Примерами группировок гидролитиков и диссипотрофов могут служить цитофаги и простекобактерии в аэробных условиях, а среди анаэробов — пары Clostridium/ Thermocmaerobacter, Halocella/Haloanaerobium и др. Поскольку сообщество микроорганизмов, развивающееся за счет разложения целлюлозы, как правило, лимитировано источником азота, в группировку с целлюлозолитиками входят обычно и бактерии-азотфиксаторы.

В присутствии 0₂ аэробно дышащие микроорганизмы окисляют сахара до С0₂ и Н₂0. В отсутствие 0₂ деградация сахаров начинается с брожения. Анаэробные гидролитики и диссипотрофы составляют группировку первичных анаэробов, осуществляющих водородную или кислотогенную фазу. Продуктами их брожения являются Н₂, С0₂, ацетат, другие летучие жирные кислоты (ЛЖК) и спирты, которые не могут далее подвергаться брожению. При накоплении таких продуктов, например при квашении капусты, последующие метаболические процессы в сообществе приостанавливаются (консервация) в связи со снижением pH среды.

Дальнейшее разложение этих веществ может осуществляться группировкой так называемых вторичных анаэробов — микроорганизмов, способных к анаэробному дыханию с использованием в качестве акцепторов электронов Fe, NOj, SO4, С0₂ и соответственно образующих физиологические группы железоредукторов, денитрификаторов, сульфидогенов, метаногенов. Последовательность использования акцепторов электронов определяется величиной их редокс-потенциала. Очевидно, необходимо также и наличие в среде соответствующего акцептора электронов. Последнее место в цепи занимают метаногены. Они характеризуются независимостью от внешних акцепторов электронов. Поскольку С0₂ — один из продуктов брожения, метаногенное сообщество в отличие от сульфидогенного (и других анаэробных сообществ) является автономным.

В анаэробном сообществе важнейшие трофические маршруты — водородный и ацетатный. Организмы, способные окислять Н₂ и ацетат (а также возникающие в обратимых реакциях формиат и этанол), имеются во всех группах вторичных анаэробов, поэтому, как правило, эти вещества в системе не накапливаются. Часть Н₂ может идти также на образование ацетата, осуществляемое гидрогенотрофными (т.е. использующими Н₂) ацетогенами, создавая «мостик» между водородным и ацетатным путями:

Окисление ЛЖК в анаэробных условиях представляет более сложную проблему. К прямому окислению ЛЖК до С0₂ или ацетата способны многие денитрификаторы и сульфатредукторы. В отличие от них метаногены способны окислять лишь Н₂, ацетат и некоторые метилированные соединения, а использовать ЛЖК не могут.

Другой термодинамически возможный процесс анаэробного разложения ЛЖК осуществляется синтрофными микроорганизмами и связан с так называемым межвидовым переносом водорода. Реакция разложения ЛЖК на ацетат и Н₂ термодинамически невыгодна и способна обеспечить рост микроорганизмов только при очень низкой концентрации продуктов реакции, т. е. в случае быстрого и полного удаления Н₂. Функцию удаления Н₂ выполняют гидрогенотрофы, чаще всего метаногены или сульфидогены. Синтрофные ассоциации настолько тесны, что многие из них (например, «Methanobacterium omelianskii») раньше были описаны как чистые культуры метаногенов. Сегодня известен ряд культур, в которых возможность анаэробного окисления субстрата (например, бутирата Syntrophomonas wolfei, пропионата Syntrophobacler wolinii) обусловлена присутствием Н₂-использующего компонента. Синтрофы буквально существуют «на пределе термодинамических возможностей»: получая очень мало энергии, они растут медленно, и общая скорость осуществляемого ими процесса зависит от накопленной биомассы. Поэтому появлению синтрофов в сообществе может предшествовать довольно длительный лаг-период.

Оказалось, что среди анаэробов синтрофные взаимодействия наблюдаются очень часто. В некоторых случаях межвидовой перенос Н₂ возникает и между сульфидогенами и метаногенами, хотя обычно обе группы выполняют функцию гидрогенотрофов. Для роста синтрофов важен нижний предел концентрации Н₂, до которого гидрогенотрофные партнеры способны его удалять. Пороговые значения для разных групп, использующих Н₂ организмов (внутри групп можно выделить более дробные подразделения), располагаются в таком порядке: гомоацетогены > метаногены > сульфатредукторы > железоредукторы > Н₂-окисляющие аэробные бактерии. Хотя по эффективности удаления Н₂ метаногены уступают сульфатили железоредукторам, они важны, поскольку, как уже отмечалось, не зависят от внешнего акцептора электронов.

Объектом межвидового переноса помимо Н₂ могут быть H₂S (такая возможность установлена в давно описанных консорциумах зеленых серобактерий с сульфатили сероредукторами) и, возможно, формиат и ацетат. Это свидетельствует об универсальности явления синтрофии в мире микроорганизмов.

Таким образом, основными продуктами разложения целлюлозы в анаэробных условиях могут быть газообразные соединения С0₂ и СН₄ (в отсутствие внешних акцепторов электронов) или С0₂ и H₂S (в присутствии сульфата). Во всех случаях (в том числе и в аэробных условиях) определенная часть углерода переходит также в биомассу организмов, которая может быть далее разложена согласно общей схеме деструкции органического вещества (этот маршрут, получивший название «бактериолитической петли», часто начинается с функционирования группы гидролитиков — миксобактерий).

В зависимости от условий поток углерода через те или иные маршруты может меняться, приводя к изменению конечных продуктов сообщества. Соотношение маршрутов, по которым распределяются потоки углерода, зависит от конкурентных взаимоотношений между группами организмов, использующих одни и те же субстраты (Н₂, ацетат), и наличия акцепторов электронов; оно тонко регулируется в зависимости от концентраций этих соединений и факторов окружающей среды.

В анаэробных условиях конечные газообразные продукты деятельности сообщества могут накапливаться, либо выносятся в аэробную зону, где могут окисляться бактериями так называемого аэробного газового фильтра (метанокисляющими, тионовыми бактериями и т. д.). Особая ситуация возникает в фотической зоне анаэробной водной толщи или илов. Аноксигенные серные и несерные фототрофные бактерии способны окислять с использованием в качестве доноров электронов при фотосинтезе практически все продукты первичных анаэробов (Н₂, ацетат, ЛЖК), а также H₂S (но не метан). Это приводит к изменению соотношения потоков углерода в трофических маршрутах и позволяет замкнуть многие пути в пределах анаэробной зоны.

До сих пор рассматривались главным образом пути разложения целлюлозы. При наложении трофических цепей деструкции остальных компонентов растительных остатков (белков, жиров, других природных или неприродных соединений) схема существенно усложняется, поскольку каждому веществу соответствуют свои специалисты и свои маршруты, но принцип организации микробного сообщества остается универсальным. Описанная пищевая цепь соответствует деструкционной ветви микробного сообщества. При добавлении продукционной ветви, представленной первичными продуцентами, в первую очередь цианобактериями (и водорослями), трофическая цепь замыкается в цикл, т. е. микробное сообщество может функционировать" автономно.

Изложенные закономерности функционирования микробного сообщества универсальны и справедливы для большинства самых разнообразных местообитаний — от почвенных и водных экосистем до пищеварительного тракта животных.