Механизмы хеморецепции насекомых

Хеморецепция — это процесс передачи и восприятия информации из окружающей среды через химические стимулы или сигналы; она считается самым древним способом внутривидового общения. Начиная с простейших реакций одноклеточных организмов на привлекающие и отпугивающие вещества, в процессе эволюции выработались сложные химические связи, которые в значительной степени обеспечивают целесообразное поведение животных в различных ситуациях. Огромное разнообразие химических соединений, большое значение их как сигналов и средств общения между животными делают хеморецепцию одним из важнейших факторов при ориентации животного и при выработке приспособлений к меняющимся условиям внешней среды.

У позвоночных животных в процессе эволюции наибольшее значение получили зрительный и слуховой анализаторы (хотя, например, у многих млекопитающих сильно развито и обоняние). Система коммуникации у насекомых в процессе эволюции развивалась по пути совершенствования хеморецепции. В результате эволюционного процесса, длившегося десятки миллионов лет, у представителей класса насекомых сформировались особый феромонный анализатор и система феромонной коммуникации как генетически закрепленная система хеморегуляции взаимоотношений особей вида или отдельных популяций. Функционирование феромонного анализатора тесно связано с центральной нервной системой в целом и участвует в формировании и проявлении сложных генетически закрепленных цепочек поведенческих актов — инстинктов (безусловно-рефлекторной деятельности).

Таким образом феромонная коммуникация представляет собой один из самых древних способов внутривидового общения; осуществляется она посредством выделения во внешнюю среду биологически активных веществ — феромонов. Выделенный феромон — это своеобразный сигнал, в котором информация закодирована с помощью химических веществ. Феромонная коммуникация насекомых связана с выполнением таких жизненно важных задач, как встреча противоположного пола для спаривания, нахождение места для яйцекладки, регуляция гнездостроительной деятельности, стимуляция откладки яиц, сигнализация об опасности, мечение пути к обнаруженному источнику корма, привлечение к подходящему укрытию, регуляция физиологического состояния организма и т. д.

Феромонная коммуникация осуществляется при помощи специальной системы связи, которая в общих чертах функционирует аналогично любой другой системе связи: отправитель, передатчик, канал связи, приемник, получатель (рис. 13).

Рис. 13. Схема феромонной коммуникации у насекомых (по Скиркявичюсу, 1971):

• 1 — насекомое — отправитель сигнала; 2 — передатчик сигнала (феромонная железа); 3 — канал связи (воздух или субстрат);
• 4 — приемник (рецепторы); 5 — насекомое — получатель сигнала; 6 — источник помех

Отправителем сообщения и его получателем могут быть насекомые обоих полов. В передатчике путем определенного подбора знаков в соответствии с содержанием передаваемого сообщения осуществляется его кодирование и отправка сигнала, который удобен для передачи по данному каналу связи, например по воздуху. Для этой цели служат феромонные железы и соответствующее поведение отправителя.

В феромонном сигнале информация кодируется при помощи знаков, которыми могут служить химическое строение веществ, различные качественные и количественные сочетания этих веществ, их пространственное и временное размещение в окружающей среде. Сигнал направляется к приемнику по каналу связи; каналом могут быть воздух, где насекомое находится или осуществляет полет, или субстрат, по которому передвигается насекомое. В канале связи могут быть помехи, искусственные или естественные, — это структурно сходные феромоны других видов насекомых, искусственные химические вещества, сильный ветер, дождь и т. п. Приемником служат хеморецепторы воспринимающей сигнал особи, которые при соответствующем ее поведении воспринимают знаки феромонного сигнала в определенной последовательности. Хеморецепторы находятся чаще всего на антеннах и в области ротового аппарата (внешние хеморецепторы) и внутри тела насекомого (интерохеморецепторы). В приемнике происходит декодирование сигнала и затем его обработка на уровне центральной нервной системы насекомого.

Насекомые воспринимают феромоны и другие сигнальные вещества при помощи хеморецепторных сенсилл — рецепторов в виде волосков, щетинок или бугорков, находящихся в основном на антеннах, но также и на других частях тела (рис. 14).

Рис. 14. Электронная микрофотография участка антенны кукурузной совки (Helicoverpa zea Boddie) с трихоидными сенсиллами (по Lee, Baker, 2008).

Отдельная сенсилла представляет собой морфологически обособленный рецепторный орган, состоящий из клеток разных типов. Неотъемлемой частью хеморецепторной кутикулы является ее кутикулярный отдел, который закрывает отверстие в кутикуле, куда подходят отростки чувствительных клеток. Различают контактные хеморецепторные сенсиллы, имеющие одну-две поры на вершине, и дистантные, имеющие до нескольких тысяч и даже десятков тысяч пор. Разное количество пор и их локализация обусловлены разными условиями работы рецепторов. Контактные сенсиллы соприкасаются с источником феромона, молекулы которого находятся на каком-либо субстрате, например на листьях, теле пчелиной матки или царице термитов. Дистантные хеморецепторные сенсиллы улавливают молекулы феромона из воздуха, где их концентрация значительно ниже, чем на субстрате. Большее количество пор на сенсилле увеличивает вероятность попадания в них молекул феромона.

Все элементы сенсилл образуются из гиподермальных клеток в процессе эмбрионального развития. Хеморецепторные сенсиллы находятся в основном на жгутике усиков, играя основную роль при восприятии запахов, хотя они могут быть также расположены на ротовых придатках, ногах и других частях тела насекомого.

По форме кутикулярного отдела выделяют трихоидные (тонкие, слегка изогнутые волоски с закругленной вершиной), базиконические (тонкостенные волоски с закругленной вершиной), целоконические (тонкостенный конус, расположенный в ямке и окруженный кутикулярными шипиками), колоколовидные, стилоконические (небольшие конусы, погруженные основанием в цилиндрический отросток на антенне), хетоидные (мощные, сильно хитинизированные длинные волоски с тонкой сочленовой мембраной в основании), плакоидные (в виде бугорков) и некоторые другие виды сенсилл (рис. 15). Наиболее часто встречаются трихоидные, базиконические, плакоидные и целоконические сенсиллы.

Рис. 15. Типы хеморецепторных сенсилл насекомых (по Елизарову, 1978):

• 1 — хетоидная; 2 — трихоидная с острым кончиком; 3 — трихоидная с тупым кончиком; 4 — базиконическая; 5 — стилоконическая;
• 6 — булавовидная; 7 — плакоидная; 8 — целоконическая;
• 9 — ампуловидная; 10 — лопастевидная; 11 — целосферическая;
• 12 — со складчатой булавой

Сенсиллы имеют микроскопические размеры: так, трихоидная сенсилла на антенне самца павлиноглазки Артемиды (Actias artemis Bremer & Gray) представляет собой прямой волосок длиной 300—350 мкм. Его диаметр у основания составляет 4,5—5 мкм, а на вершине — 0,9 мкм.

Толщина кутикулы обонятельных сенсилл варьирует от 0,1 до 0,2 мкм. Через кутикулу проходят поровые каналы, имеющие диаметр наружного отверстия 500—1000 А и часто образующие в кутикуле устьевидное расширение или воронкообразное углубление (рис. 16). Число пор на трихоидной сенсилле может достигать 1500—2500. Поровый канал расширяется по направлению к внутренней полости и имеет внутренний диаметр 1500—1700 А. Каналы выходят в полость волоска на 0,05 мкм. Расстояние между гексагонально расположенными порами составляет 1500 А, таким образом поровые трубочки образуют сплошной слой, подстилающий кутикулярную стенку, разделяясь на группы только при входе в поровые каналы. Число поровых трубочек в поре и самих пор сильно варьирует в сенсиллах одного типа у разных видов насекомых и в сенсиллах разных типов у одного и того же вида. В одной сенсилле, в зависимости от ее типа, у насекомых может быть от 1 до 160 000 пор, а в одной поре — от 2 до 30 пбровых трубочек. Диаметр пор тоже различен — от 2 до 2000 А. Однако диаметр пбровых трубочек более или менее стабилен и составляет 100—250 А как у дистантных, так и у контактных хеморецепторных сенсилл. Характеристики основных типов хеморецепторных сенсилл приведены в табл. 2.

Рис. 16. Схема строения тонкостенной хеморецепторной сенсиллы насекомого (по Gullan, Cranston, 2005):

• 1 — дендриты; 2 — пора; 3 — поровые трубочки; 4 — полость кутикулярного отдела сенсиллы, заполненная рецепторной жидкостью; 5 — кутикула; 6 — гиподермальная клетка; 7 — ресничный синус;
• 8 — текогенная клетка; 9 — трихогенная клетка; 10 — тормогенная клетка; 11 — шванновская клетка; 12 — сенсорные нейроны;
• 13 — аксоны; 14 — сколопоидная оболочка

Таблица 2

Характеристики основных типов хеморецепторных сенсилл*.

* По Елизарову, 1978; Скиркявичюсу, 1986.

Число сенсилл на усиках насекомых варьирует в широких пределах, причем, как правило, на усике насекомого присутствуют сенсиллы сразу нескольких типов. На флагеллуме антенны самцов североамериканской сатурнии Antheraea polyphemus Cramer находится около 66 000 сенсилл, у американского таракана Periplaneta americana L. — свыше 73 000 сенсилл, у самцов табачного бражника Manduca sexta L. — около 170 000 сенсилл.

У бабочек павлиноглазки Артемиды на антеннах расположены сенсиллы шесть типов, среди которых преобладают трихоидные и базиконические. При этом на антенне самца насчитывается около 12 000 трихоидных тонкостенных сенсилл, которых нет на усиках самки. На антеннах бабочек непарного шелкопряда также обнаружено шесть типов сенсилл: два типа трихоидных, базиконические, хетоидные, целоконические и стилоконические. У самца непарного шелкопряда число трихоидных сенсилл на антенне достигает 15 000, тогда как у самки их имеется не более 590. На антенне самца тутового шелкопряда имеется 19 000 трихоидных сенсилл, а у самки их 11 000. У самца яблонной плодожорки на антенне 5200 сенсилл, а у самки 3200. Число плакоидных сенсилл на антенне рабочей особи медоносной пчелы составляет 2260, тогда как у трутня их число достигает 18 600. Часть рецепторных клеток плакоидной сенсиллы на антеннах пчел реагирует на феромон пчелиной матки, другие — на феромон железы Насонова, третьи — на феромон опасности, что свидетельствует о специализации отдельных сенсилл.

Число сенсилл у насекомых с неполным превращением изменяется при переходе из одного личиночного возраста в следующий и затем при линьке в имаго. Так, у кровососущего клопа Rhodnius prolixus Stal. на антенне личинки I возраста находится 262 сенсиллы шести типов, на антенне личинки V возраста — 848 сенсилл, а на антенне имаго их уже 1668.

Распределение сенсилл на антенне неравномерно. Так, в основании и на вершине антенны самца павлиноглазки Артемиды плотность расположения трихоидных сенсилл составляет 100 сенсилл/1 мм, на средних участках — 120 сенсилл/1 мм, а на последних пяти-семи члениках жгутика они отсутствуют. У медоносных пчел сенсиллы расположены на последних восьми члениках жгутиков антенн, их число колеблется от 260 до 300 сенсилл на жгутик. Скопление сенсилл одного типа образует так называемое рецептивное поле.

В состав хеморецепторных сенсилл входит от одной до нескольких десятков чувствительных клеток — нейронов, и несколько специализированных вспомогательных клеток.

Биполярная рецепторная клетка (нейрон) состоит из трех частей: тела клетки и периферического и центрального отростков. Центральный отросток, или аксон, заходит в центральную нервную систему насекомого. Отходящие от сенсиллы аксоны, не сливаясь, образуют нервный ствол. Так образуется общий нерв придатка: антенны, хоботка и т. п. Периферический отросток, или дендрит, заходит в кутикулярный отдел сенсиллы. Тело рецепторной клетки отличается наличием крупного ядра, окруженного сравнительно узким слоем цитоплазмы, богатым органоидами: равномерно распределенными по всему телу митохондриями и элементами аппарата Гольджи, гранулярной эндоплазматической сетью, лизосомами и др.

Периферический отросток рецепторной клетки и ее тело окружены специализированными вспомогательными клетками — оберточными и шванновской (см. рис. 16).

К оберточным относятся трихогенная, тормогенная и текогенная клетки, однако вместе их не всегда удается идентифицировать. Тормогенная клетка имеет овальное ядро. В ее цитоплазме большое количество митохондрий, элементов гладкой и особенно гранулярной эндоплазматической сети, комплексов аппарата Гольджи, мультивезикулярных и плотных телец. Поверхность трихогенной клетки, граничащая с вакуолью, покрыта многочисленными микроворсинками, под которыми и в которых располагается множество пузырьков. Трихогенная клетка секретирует жидкое содержимое вакуоли и поддерживает постоянство ее солевого состава. Поверхность тормогенной клетки также граничит с вакуолью и покрыта многочисленными микроворсинками.

Шванновская клетка имеет ядро вытянутой формы. Ее цитоплазма содержит митохондрии, мембраны гладкой и гранулярной эндоплазматической сети, гранулы разной плотности, многочисленные гранулы гликогена. Как ядро, так и цитоплазма шванновской клетки отличаются высокой электронной плотностью.

Периферический отросток рецепторной клетки заключен в плотный кутикулярный чехол, называемый сколопоидной оболочкой (футляром дендритов). Оболочка состоит из гомогенного электронно-плотного материала и образует кутикулярный отдел сенсиллы.

Рецепторная клетка хеморецепторной сенсиллы насекомого является первичночувствующей, т. е. она воспринимает стимул и генерирует залп импульсов.

Ее периферический отросток имеет цилиарное строение, его проксимальная часть расширена, а дистальная сужена и имеет структуру реснички, состоящей из девяти пар периферических и иногда одной пары центральных фибрилл. Последние затем замещаются микротрубочками, которые распределяются диффузно по всей ширине периферического отростка; между ними иногда встречаются скопления мелких пузырьков. В основании ресничек в цитоплазме периферического отростка хорошо заметно базальное тельце, от которого отходят поперечно исчерченные корешки.

В зависимости от типа сенсиллы плазматическая мембрана дистальной части периферического отростка непосредственно прилегает к поровым трубочкам кутикулярного отдела или к нитевидным образованиям (филаментам, тяжам) в ее стенке. Однако если поровые трубочки или нитевидные образования отсутствуют, то мембрана находится на некотором расстоянии от поры.

Молекулы феромона, попадая на хеморецепторную сенсиллу и проходя через мембрану поры, достигают дендрита двумя путями: по поровым трубочкам у дистантных рецепторов или через рецепторную жидкость, окружающую дендрит, — как у дистантных, так и у контактных хеморецепторов (рис. 17).

Поскольку молекулы феромонов (как и других сигнальных веществ) являются гидрофобными (липофильными) соединениями, они должны быть переведены в растворимое состояние, для того чтобы достичь рецепторов. Эту роль выполняют особые белки, которые продуцируются тормогенными и трихогенными клетками и затем попадают в полость кутикулярного отдела сенсиллы, заполненную рецепторной жидкостью. Рецепторная жидкость, окружающая дендрит, содержит феромон-связывающие белки, а также белки, связывающие другие соединения. Эти белки, по всей видимости, могут выполнять сразу несколько функций: являться переносчиками запаховых веществ, выполнять функцию селективных фильтров, очищать рецепторную жидкость путем деактивации молекул запаховых веществ после передачи сигнала.

Характеризующиеся высокой специфичностью связывающие белки образуют с молекулами феромона растворимые лиганды (комплексные соединения белка и феромона), которые диффундируют из рецепторной жидкости в мембрану дендрита нейрона.

Рис. 17. Схема восприятия молекул феромона в хеморецепторной сенсилле (по Kaib, 1999; Bell, 2004):

Ф — молекулы феромона; К — кутикула сенсиллы; РЖ — рецепторная жидкость; Ф-СБ — феромон-связывающие белки; РБ — молекула рецепторного белка; МД — мембрана дендрита; * — молекулы связывающих белков мембраны дендрита; Э — энзимы, разлагающие молекулы феромона Там лиганды связываются с особыми рецепторными белками, что, в свою очередь, активирует так называемые G-белки, также находящиеся в мембране дендрита, после чего в нейронах происходит цепь энергозависимых реакций, приводящих к возникновению рецепторного потенциала.

Распространяясь по телу сенсорного нейрона, рецепторный потенциал вызывает интенсивный ответ в форме потенциала действия, который передается по аксонам, образующим нерв, в «головной мозг» насекомого — надглоточный ганглий (рис. 18). Там, в дейтоцеребруме (втором сегментарном ганглии головного мозга), находятся высшие отделы обонятельного анализатора, где обрабатывается вся приходящая ольфакторная информация. Аксоны хеморецепторных клеток антенн образуют антеннальный нерв, входящий в дейтоцеребрум. Характерной особенностью дейтоцеребрума является его гломерулярная структура.

Рис. 18. Схема феромонного анализатора насекомого (по Скиркявичюсу, 1986):

I—III — уровни анализатора; 1 — антенна; 2 — сенсилла;

• 3 — рецепторная клетка; 4 — антеннальный нерв; 5 — гломерула;
• 6 — макрогломерулярный комплекс; 7 — локальный интернейрон;
• 8 — выходной нейрон; 9 — грибовидное тело; 10 — чашевидная полость

грибовидного тела Гломерулы (скопление нейронов округлой плоской формы) иннервируются раздельно и отвечают за восприятие только специфичных веществ или групп веществ со схожим химическим строением. Из дейтоцеребрума обработанный сигнал через обонятельный нерв направляется в грибовидные тела протоцеребрума (переднего отдела головного мозга), которые ответственны за формирование сложных поведенческих реакций.

Антенны насекомого ежесекундно «бомбардируются» огромным количеством молекул различных химических веществ, находящихся в окружающей среде, однако рецепторы способны определять и различать молекулы разных веществ как отдельные запахи. Вместе с тем только молекулы небольшого количества веществ, для которых в процессе эволюции выработались специфичные связывающие белки, распознаются хеморецепторными нейронами и приводят к цепи специфических реакций.

Чувствительность и специфичность хеморецепторов к отдельным компонентам феромонов очень высока. Для ответной реакции насекомого достаточно наличия очень небольшого количества феромона в воздухе. Например, самец тутового шелкопряда способен различать половой феромон самки в концентрации 1 молекула на 10¹⁷ молекул воздуха, а при улавливании не менее 1 молекулы в секунду в расчете на поверхность обеих антенн он начинает полет в поисках самки. Рецепторы насекомых, таким образом, могут воспринимать отдельные молекулы. В одной сенсилле на поверхности усика могут находиться разные рецепторные нейроны, каждый из которых воспринимает определенный тип химического вещества.

Так же, как и выделение феромонов, восприятие феромонных сигналов может быть ритмичным и аритмичным. Ритмичное восприятие возможно только в какой-то определенный период суток или года.

Примером сезонного ритма является восприятие феромона пчелиной матки рабочими пчелами. Обнаружено, что пороговая концентрация экстракта матки для привлечения рабочих пчел и вызывания у них поведенческой реакции слизывания феромона осенью приблизительно в 100 раз больше, чем летом. Это означает, что чувствительность их хеморецепторов к маточному половому феромону осенью резко снижается. Отмечено, что в единицу времени с маткой контактирует в 2,3—3,6 раза меньше рабочих пчел, чем летом.

К аритмичному восприятию относится такое восприятие феромонов, которое возможно в любое время в зависимости от необходимости его восприятия. Примером могут служить феромоны опасности у пчел — члены сообщества могут воспринимать их независимо от времени суток или сезона года.

Восприятие феромонов тесно связано с факторами внешней среды, которые контролируют возможность восприятия феромона и управляют ритмикой его восприятия. Возникновение в процессе эволюции такого контроля за восприятием феромонов имеет важное биологическое значение, так как при этом насекомые как бы обеспечиваются относительными гарантиями от воздействия неблагоприятных условий внешней среды и гибели.

В первую очередь влияние на восприятие феромонов оказывают первичные периодические факторы: освещенность и температура. Самцы медведицы Holomelina aurantiaca Htibner в природе привлекаются синтетическим феромоном с 10 до 22 ч. Освещенность и температура окружающей среды являются основными факторами, которые управляют, как указано выше, восприятием полового феромона пчелиной матки рабочими пчелами: летом при максимальной температуре воздуха и наибольшей длине светового дня чувствительность рабочих пчел к феромону матки существенно выше, чем осенью: пороговая доза феромона, необходимая для возбуждения, на два порядка ниже.

На способность воспринимать феромон влияет и возраст насекомого. Для только что вышедших из ячеек отродившихся рабочих пчел матка не представляет интереса и не привлекает их. Начиная с 3-го дня жизни их интерес к матке возрастает. Это может быть связано с ростом сенсилл дистантных хеморецепторов, то есть с завершением их формирования после превращения куколки в имаго, а также с развитием нейронов дейтоцеребрума.

Самцы совки металловидки серой (Trichoplusia ni Hiibner) начинают реагировать на половой феромон самки лишь на 3-й день жизни, а исландской совки (Еихоа ochrogaster Guenee) — на 5—9-й день после выхода из куколки. У самцов непарного шелкопряда максимальная чувствительность на феромон отмечается на 2—4-й день жизни.

Вероятно, общим для многих видов насекомых является то, что у только что развившейся взрослой особи (имаго) феромонный анализатор развит не полностью и необходимо определенное время для его окончательного формирования.

Изменение чувствительности насекомого к феромонам также взаимосвязано с его физиологическим состоянием. Например, в семье медоносных пчел рабочие особи на 12—18-й день своей жизни перестают быть пчелами-кормилицами и становятся лётными пчелами-сборщицами. Они перестают продуцировать молочко, и их чувствительность к феромону матки уменьшается.

Таким образом можно выделить две группы факторов, регулирующих способность восприятия феромона взрослым насекомым. Первая группа — это ритмически меняющиеся в течение суток или года режимы освещенности (фотопериоды) и температура окружающей среды; под их воздействием происходит синхронизация внутренних ритмов восприятия феромона с экологическими ритмами. Вторая группа факторов — возраст насекомого и его физиологическое состояние; под их влиянием происходит развитие феромонного анализатора, в результате насекомое приобретает способность воспринимать феромонный сигнал, или эта способность уменьшается.

Регуляция восприятия феромона у насекомых осуществляется в два этапа. Первый этап — подготовка к восприятию феромона соответствующих структур организма, второй этап — запуск восприятия феромона.

Принципы регуляции выделения феромона и его восприятия одинаковые, поэтому по времени синхронно функционирует как отправитель феромонного сигнала, так и его получатель.

Процесс восприятия феромонного сигнала охватывает целый ряд поведенческих актов. Вначале под его воздействием насекомое приходит в состояние возбуждения, после этого оно начинает двигаться в зоне действия сигнала. Если сигнал передается по воздуху, то насекомое летает, если феромон нанесен на какуюлибо поверхность, то насекомое движется по ней, проходя через все химические составляющие слои феромонного облака — «знаки» сигнала. Достигнув отправителя сигнала, насекомое останавливается. Если последовательность знаков феромонного сигнала исчерпана, насекомое переключается на восприятие сигналов другой физической природы, если же нет — то продолжает слежение до тех пор, пока это необходимо.

В поведении насекомого во время восприятия феромонного сигнала можно выделить три этапа: возбуждение, движение в направлении феромонного сигнала и задержка у его отправителя.

Перед рассмотрением каждого из этапов следует обратить внимание на некоторые особенности восприятия феромонного сигнала. Сигнал любой природы состоит из знаков, однако природа знаков разная. К примеру, звуковой сигнал распространяется в пространстве с определенной скоростью, и вся последовательность знаков достигает получателя независимо от того, неподвижен он или подвижен в данный момент. В отличие от звукового сигнала, феромонный сигнал неподвижное насекомое воспринять не в состоянии. Так, неподвижное феромонное облако, состоящее из нескольких веществ, находится некоторое время в неподвижном воздухе или на субстрате. Если насекомое находится в состоянии покоя, то оно может воспринять только тот знак феромонного сигнала, который может привести его в состояние возбуждения. Для полного восприятия с помощью хеморецепторов всего сигнала необходимо приблизиться к каждому из знаков сигнала, то есть необходимо движение. Таким образом поведение насекомого во время восприятия феромонного сигнала связано с одновременным решением двух задач: «чтением» сигнала и поиском его отправителя. При этом «чтение» сигнала приводит получателя к отправителю, что еще раз подтверждает необходимость движения насекомого — получателя сигнала. Так, если рабочая пчела, готовая воспринимать феромон матки, передвигается по сотам и встречает матку, то в ее поведении наблюдаются признаки возбуждения. Таким образом рабочая пчела приходит в возбуждение независимо от того, вошла ли она в зону феромонного сигнала сама или попала под влияния одного из его элементов в неподвижном состоянии.

Схожие реакции наблюдаются и у других насекомых. Например, если самца дубового шелкопряда (Anthereaea pernyi Guer.) выпустить за переделы феромонного облака, то вначале он совершает поисковый полет. Поведение влетевшего в феромонное облако резко изменяется: от хаотического полета он переходит к зигзагообразному. Особи, находящиеся в активном состоянии, переходят в состояние покоя быстрее, чем особи, находящиеся в состоянии покоя. Самцы многих чешуекрылых демонстрируют похожие поведенческие реакции: поднятие антенн, трепетание крыльев, изгибание брюшка.

Второй этап — движение по направлению к феромонному сигналу — представляет собой сложную цепочку поведенческих актов. Если наблюдать за насекомыми в воздухе или при передвижении их по поверхности, то можно заметить общее в характере движений — они зигзагообразны (рис. 19).

Рис. 79. Траектория полета самцов насекомых, привлекаемых феромоном самок (по данным разных авторов):

А — гребнеусого щелкуна; Б — гроздевой листовертки;

В — восточной плодожорки Самки многих чешуекрылых выделяют в воздух феромонное облако продолговатой формы. По такому облаку самцы летят зигзагообразно. Феромонные следы, оставляемые муравьями по пути к источнику корма, длинные и узкие, муравьи передвигаются по ним также зигзагообразно.

Рабочая пчела, вошедшая в зону действия феромонного сигнала матки, сразу же отходит от нее более чем на 1 см, то есть выходит из радиуса действия сигнала, после чего возвращается опять, уже ближе к матке. Таких входов и выходов она делает несколько, постепенно приближаясь к матке. Схематически это напоминает затухающие колебания маятника или сильно сжатую синусоиду. Если из пчелиной семьи удалить матку, то через некоторое время чувствительность рабочей пчелы к феромону повысится и, соответственно, радиус действия ее феромонного сигнала при возвращении матки в семью увеличится. И в этом случае рабочая пчела движется зигзагообразно, причем зигзаги напоминают затухающую синусоиду.

Расстояние действия феромонного сигнала определяет форму зигзагообразного движения насекомого. Если расстояние небольшое и измеряется миллиметрами, то проявляется эффект колебаний затухающего маятника, если же оно большое, то проявляется эффект затухающей синусоиды. Феромонный сигнал овальной формы выделяет не только пчелиная матка, но и некоторые другие насекомые. Так, радиус действия феромона самки американского таракана составляет 30 см, и на этом расстоянии можно наблюдать зигзагообразное движение самца или эффект затухающей синусоиды.

Известно, что хеморецепторы обладают высокой чувствительностью, то есть низким порогом возбудимости. Воспринимать они могут только раздражители, адекватные по силе их чувствительности.

Входящее в феромонное облако насекомое поначалу движется по возрастающему градиенту концентрации внешнего слоя облака. Но затем по мере возрастания концентрации вещества рецепторы становятся не в состоянии его воспринять, иначе наступит срыв, и поэтому насекомое стремится выйти из зоны действия сигнала или данного компонента феромонного сигнала.

В этот момент происходит переключение рецепторов на восприятие другого компонента феромонного сигнала, который имеет в данном месте низкую концентрацию. Насекомое делает поворот и движется вновь по возрастающему градиенту концентрации второго компонента феромона до определенного предела и снова стремится выйти из зоны его действия, когда концентрация вещества становится надпороговой и насекомое не в состоянии его воспринять. Затем происходит вторая коммутация, то есть переключение рецепторов на восприятие третьего компонента феромона и т. д. Такое переключение, происходящее, по-видимому, в дейтоцеребруме, и было названо принципом качественной коммутации. Здесь еще раз следует подчеркнуть смысл сложного состава феромонного сигнала и вообще всех феромонов: они всегда состоят из нескольких химических веществ. По всей видимости, при движении насекомого по феромонному сигналу каждый встреченный им знак или группа знаков подготавливают рецепторную систему к восприятию следующего знака или группы знаков. Таким образом отдельные компоненты феромона путем качественной коммутации переводят рецепторную систему на новый и новый диапазон адекватных и более высоких концентраций раздражителей и тем самым обеспечивают направленный полет насекомого по градиенту концентрации к источнику феромонного сигнала. В результате этого насекомое инстинктивно выполняет целый ряд стереотипных движений, но в целом обеспечивается гибкое выполнение программы в определенных условиях и достижение конечной цели.

Под задержкой у отправителя феромонного сигнала подразумевается такое поведение насекомого, при котором продолжается воздействие феромона на получателя, когда он уже достиг отправителя. Во время задержки у источника феромона насекомое ощупывает его антеннами, пчелы могут переходить к слизыванию феромона язычком или его поеданию. У медоносных пчел рабочие особи ощупывают матку антеннами, а затем некоторые из них начинают слизывать феромон с поверхности ее тела. Поглощение феромона обычно регулирует в организме задержавшейся у источника особи тот или иной физиологический процесс. В семье медоносных пчел половой феромон матки сдерживает развитие яйцевых трубочек в яичниках рабочих особей. Опыты показали, что ощупывание может быть прямым (с касанием) и непрямым, когда пчела только приближает антенны к матке, но не касается ее. При этом пчела изменяет расстояние антенн до тела матки с переменной частотой. Активными в данный момент являются дистантные хеморецепторы. Непрямое ощупывание переходит в прямое и наоборот. При прямом ощупывании задействованы контактные хеморецепторы антенн. Лизанием феромона обычно называется процесс, когда рабочая пчела как бы вытирает источник феромона хоботком. При более детальном рассмотрении данного процесса было обнаружено, что некоторые пчелы свиты активно выделяют слюну, разбавляют ею феромон и всасывают эту смесь, поэтому на сотах, по которым передвигается матка, следов ее феромона практически не обнаруживается. Пчелы свиты — это молодые пчелы в возрасте от 3 до 9—12 дней. В опытах было установлено, что все пчелы свиты ощупывают матку, а некоторые из них еще и облизывают ее. При этом наибольшее количество маточного феромона получают те пчелы, которые в данный момент способны выделять больше слюны, и таким образом поглощенное количество феромона не зависит от времени лизания.

В организме рабочей пчелы слизанный с тела матки феромон претерпевает ряд химических превращений, и продукты этих реакций воздействуют, предположительно, на интерохеморецепторы кишечного тракта, а также всасываются через его стенки и попадают в гемолимфу.

Маточный феромон, попадая в гемолимфу рабочей пчелы, уменьшает чувствительность дистантных хеморецепторов к феромону пчелиной матки и воздействует на эндокринную и половую системы рабочей пчелы, оказывая тормозящее влияние на функцию нейросекреторных клеток прилежащих тел, что влечет за собой подавление развития яйцевых трубочек в яичниках рабочей пчелы.

Как упоминалось ранее, рабочие пчелы — это неполовозрелые женские особи, но в отсутствие матки у них начинают развиваться яйцевые трубочки, способные продуцировать яйца. Поскольку спариваться с трутнями рабочие пчелы не могут, так как у них нет копулятивного аппарата, они начинают откладывать неоплодотворенные яйца — превращаются в пчел-трутовок. Чтобы семья медоносных пчел функционировала как единое целое, необходимо непрерывное подавление активности прилежащих тел головного мозга рабочих пчел, что и достигается с помощью слизывания ими полового феромона матки. Слизывая маточное вещество, рабочие пчелы получают гораздо больше феромона, чем при ощупывании матки антеннами, то есть разные дозы феромона вызывают разные поведенческие реакции. Попадая в зону действия маточного феромона, пчела поначалу получает малую его дозу, что вызывает акт непрямого ощупывания, затем прямого ощупывания, когда доза получаемого феромона возрастает, и, наконец, когда пчела вплотную приближается к матке, происходит поведенческий акт лизания, во время которого она получает самую большую дозу феромона. Следовательно, доза феромона играет существенную роль в организации поведения насекомого у источника феромона. Возрастание дозы феромона вызывает подключение в строго определенной последовательности различных хеморецепторов, что сопровождается соответствующими двигательными реакциями и поведенческими актами. Возбуждение дистантных хеморецепторов антенн вызывает движение антенн и затем всего насекомого к источнику феромона; возбуждение контактных хеморецепторов антенн при прямом ощупывании влечет за собой движение хоботка; возбуждение хеморецепторов хоботка вызывает его вытягивание, за которым следует поведенческий акт лизания; слизанный феромон или его метаболиты вызывают возбуждение интерохеморецепторов и, кроме этого, гуморальным путем влияют на эндокринную систему насекомого, что сказывается на его поведении и физиологическом состоянии.

Феромонный анализатор отличают многообразие чувствующих элементов и многовходовость. Подключение входов происходит по заданной программе, в которой большая роль принадлежит градиенту концентрации компонентов феромона. Чтобы входы анализатора могли работать в большом диапазоне концентраций, в процессе эволюции развивались своеобразные коммутаторы. Их основные функции — переключать входы анализатора на новый режим работы или подключать новые входы. Предполагается существование двух типов коммутаторов: качественных и количественных. Обычно вначале при движении по феромонному сигналу срабатывают качественные коммутаторы, а когда исчерпываются их возможности, подключаются количественные. Таким образом, благодаря многовходовости и принципу коммутации, создается возможность полного использования широкого спектра форм воздействий на поведение насекомого с помощью одного феромонного сигнала.

Контрольные вопросы

• 1. Что такое хеморецепция?
• 2. При помощи каких органов насекомые воспринимают феромоны?
• 3. Какие типы хеморецепторных сенсилл Вы знаете? Каково их строение?
• 4. Какие этапы восприятия феромона насекомым можно выделить?
• 5. Чем обусловлено зигзагообразное движение насекомых к источнику феромона?