Terebellomorpha (Polychaeta, Annelida): сравнительная морфология пищедобывательного аппарата, полости тела, кровеносной и выделительной систем

Актуальность темы

.

Тип Кольчатые черви традиционно рассматривается как одна из центральных групп трохофорных животных. Входящий в тип класс Polychaeta выделяется огромным разнообразием внешней и внутренней морфологии, способов размножения, жизненных циклов и строения личинок, о ои вителлогенеза, и представляет большой интерес для эволюционной морфологии и филогенетической зоологии. Класс многощетинковых червей является неизменным компонентом в сравнительно-морфологических построениях внутри аннелид в частности и среди трохофорных животных в целом.

Несмотря на заметное место, которое аннелиды занимают в системе трохофорных животных и долгую историю изучения группы, филогенетическая система аннелид, направления эволюции внутри группы, объем и даже диагноз типа, являются одними из наиболее дискуссионных проблем современной эволюционной систематики Metazoa. Сложившейся макросистемы класса нет, существующие представления о направлениях эволюции внутри класса удивительно разнообразны и даже противоположны. Непонятен даже объем группы. Ряд авторов относит погонофор и эхиурид к полихетам, другие рассматривают эти группы как отдельные таксоны ранга типа (Rouse, Fauchald, 1997; Eibie-Jacobsen, Nielsen, 1997; McHugh, 1997; Westheide, 1997; Малахов и др., 1997). В связи с этим особенно важно детальное изучение строения тех или иных органов и их систем у представителей класса полихет.

Проблема построения филогении класса Polychaeta привлекает в последние годы внимание как классических морфологов (Eibie-Jacobsen, Nielsen, 1997; Westheide, 1997; Purschke, Tzetlin, 1996), так и клад исто в (McHugh, 1997; Rouse, Fauchald, 1997) и геносистематиков (McHugh, 1995, 1997, 1999; Kojima, 1988). Многочисленные попытки построения филогении полихет основываются большей частью на кладистическом анализе внешних признаков (Fitzhugh, 1987, 1991; Glasby, 1991; Pleijel, 1991; Eibye-Jacobsen, 1992;Eibye-Jacobsen, Kristensen, 1994; McHugh, 1995). При этом за рамками анализа остается разнообразие внутренних признаков (строение полости тела, пищеварительной, кровеносной, выделительной систем). В то же время, именно в области микроанатомии аннелид в последние десятилетия получены данные, существенно меняющие наши представления о возможных направлениях эволюции многих систем органов полихет и всей группы трохофорных животных в целом (Mettam, 1985; Bartolomaeus, 1994; Purschke, Tzetlin, 1996; Westheide, 1997). В результате образовался разрыв между филогенетическими конструкциями и накапливающейся массой сведений о микроанатомии аннелид, позволяющих устанавливать гомологии и аналогии и, следовательно, являющихся основой для установления плезиоморфных и апоморфных состояний признаков.

Очевидным выходом из этой коллизии является использование для филогенетических построений всего набора признаков, как внешнего, так и внутреннего строения, несмотря на трудоемкость исследований такого рода. Первым этапом такой работы должен быть анализ разнообразия признаков и филогении внутри отдельных семейств и отрядов.

Предпринятые в последние годы титанические усилия по унификации описаний семейств (Fauchald, Rouse, 1997) позволили составить матрицы признаков и провести кладистический анализ системы и филогении аннелид, и в первую очередь аннелид, не относящихся к клителлиатам (Rouse, Fauchald, 1997). В этих работах проведен итог изучения таксономии группы, проведен кладистический анализ, предложена новая система типа, по-новому поставлены вопросы о взаимоотношениях аннелид с артикулятами, о составе типа и о направлениях эволюции внутри группы. Согласно Роузу и Фаучалду (1997) полихеты делится на группы Palpata и Scolecida. Palpata включают в себя Aciculata (группы Phyllodocida и Eunicida) и Canalipalpata, включающей группы Terebellida, Spionida и Sabellida. Работы Фочалда и Роуза вызвали оживленную дискуссию, которая касалась как самой системы, так и особенностей методов анализа. Среди наиболее острых проблем следует отметить:

A) Выделение нескольких таксонов, монофилия которых поддержана единичными синапоморфиями, такие, например, как Canalipalpata и Scolecida.

Б) Недостаток сведений о внутренней морфологии и анатомии даже таких хорошо известных групп как Terebellida, Spionida, Capitellidae (Fauchald, Rouse, 1997).

B) Противоречивые результаты, полученные разными исследователями в результате анализа морфологических признаков, данных сиквенса 18SrRNA и кодирующих генов EF-la. Морфологические данные часто находятся в прямом противоречии с результатами анализа молекулярных данных и сиквенса. Даже использование различных алгоритмов анализа приводит порой к противоположным результатам (Winnipenninckx et all, 1995; Kojima, 1998, McHugh, 1997).

Так, согласно данным МакХью (McHugh, 1997), аннелидымонофилетическая группа, причем полиноиды оказываются в наиболее «корневой», близкой к основанию позиции, а результаты Кожима (Kojima, 1998) и Виннипенникса (Winnipenninckx et all, 1995), наоборот, не поддерживают идею монофилии аннелид, а группой, наиболее близкой к основанию дерева, оказались клителлиаты. Помимо этого морфологические данные часто находятся в прямом противоречии с данными анализа результатов сиквенса. Так исследование строения нервной системы мизостомид показало, что она совершенно соответствует аннелиднному типу (M.C.Mueller & Westheide, 2000), а данные сиквенса двух групп консервативных последовательностей у мизостомид (ген малой субъеденицы рибосомальной РНК и EF-la в ДНК) показали близость мизостомид к плоским червям (Eeckhaut et al, 2001).

Таким образом, основные вопросы, которые кажутся актуальными на современном этапе изучения аннелид, это обоснование выделенных Фаучалдом и Роузом новых таксонов, а также исследование путей эволюции и филогении внутри отдельных групп, где возможен продуктивный морфологический анализ «приобретений» и «потерь».

Для проведения работы нами был выбран отряд Terebellomorpha. Согласно Роузу и Фочалду (1997) в группу Terebellida, кроме отряда Terebellida с семействами Terebellidae, Ampharetidae, Trichobranchidae, Pectinariidae, Alvinellidae, входят также семейства Acrocirridae, Flabelligeridae, Cirratulidae, Ctenodrilidae, Fauveliopsidae, Poeobidae и Sternapsidae. В таком объеме таксон представляет собой очень разнообразную группу, характерную различными морфологическими адаптациями. Например, у одних представителей имеется сложный щупальцевый ротовой аппарат, а у других вообще отсутствуют придатки на головном конце, одни представители характерны наиболее совершенным среди полихет типом кровеносной системы с сердцем, сердечным телом, сложной системой циркуляции, а другие не имеют кровеносной системы вообще. В последнее время интерес исследователей к отряду Terebellomorpha усилился в связи с выходом статьи Оррхаге (Orrchage, 2001), посвященной изучению центральной нервной системы у представителей отряда. В работе Оррхаге был сделан неожиданный вывод: ротовые щупальца теребеллид, амфаретид и пектинариид являются производными пищеварительного тракта и не гомологичны пальпам других полихет. Из этого следует, что положение Terebellomorpha внутри группы Canalipalpata должно быть пересмотрено, так как наличие пальп с ресничным желобком — по сути, единственный признак, позволяющий объединять разные семейства в этот таксон.

В отношении морфологического разнообразия отряд Terebellomorpha представляется характерной для многощетинковых червей группой и может рассматриваться как модельная группа.

Terebellida (Terebellomorpha) — отряд седентарных полихет. Представители отряда обычны во всех морских сообществах, от литорали до глубоководных и гидротермальных местообитаний, некоторые из них освоили солоноватые и даже пресные водоемы. Главные отличительные признаки теребелломорфналичие многочисленных ротовых щупалец и крючковидных щетинок в невроподиях. Большинство представителей отряда обитают в трубках и имеют разделение тела на два отдела.

Цели и задачи исследования. Целью работы является изучение морфологического разнообразия теребеломорф и применение полученных сведений для анализа путей эволюции отдельных систем органов теребеломорф и всей группы в целом. В соответствии с поставленной целью были сформулированы следующие задачи:

1. Изучение морфологии, анатомии, ультраструктуры разных видов и родов из всех семейств Terebellomorpha.

2. Анализ полученных результатов с целью выявления плезиоморфных и апоморфных состояний признаков внутреннего строения.

3. Использование полученных сведений для обсуждения системы, филогении и путей эволюции группы.

4. Обсуждение положения теребеломорф системе класса Polychaeta.

Научная новизна полученных результатов. Исследовано строение диафрагмы, пищеварительной, кровеносной, нефридиальной систем и вентральных желез у 41 вида из пяти семейств отряда Terebellomorpha. Для 30 видов сведения об их внутренней анатомии получены впервые. Впервые предложена схема эволюции ротового аппарата для разных представителей отряда. Впервые получены данные по ультраструктуре вентрального фарингеального органа амфаретид, пектинариид и теребеллид. Впервые получены данные по ультраструктуре диафрагмы для теребеллид, пектинариид и трихобранхид. Впервые предложена схема филогенетических отношений семейств в составе отряда, основанная на признаках внутреннего строения.

Апробация результатов диссертации. Результаты работы были представлены на ХХХШ Европейском Симпозиуме по морской биологии (1998), на III, IV и VI научных конференциях Беломорской биологической станции (1998, 1999, 2001), на 7 международной конференции по многощетинковым червям. Результаты и основные положения диссертации были представлены на заседании кафедры систематики, сравнительной анатомии и экологии беспозвоночных животных Биологического факультета МГУ (2000).

Публикации. По материалам диссертации опубликовано 5 работ, две статьи находятся в печати.

Благодарности.

Автор выражает глубочайшую признательность научному руководителю Александру Борисовичу Цетлину за заботу, внимание и поддержку на всех этапах выполнения работы. Автор благодарит И. А. Жиркова за предоставленные коллекции кафедры гидробиологии, а также за ценные советы и замечания, высказанные при обсуждении этой работы. Благодарю за предоставленные коллекции JI. Вард (NMNH) и Д. Фиге (Senkenberg). Большое спасибо К. Фочалду (NMNH), М. Мюллер, Г. Пуршке и А. Штайн (Osnabriick) за разнообразную помощь в работе. Автор выражает глубокую благодарность И Е. Иванову и Д. Милютину за предоставленные гистологические срезы. За помощь в сборе коллекций автор благодарит команды исследовательских судов «Картеш» и «Кузнецов», а также коллектив водолазной станции ББС МГУ Большое спасибо сотрудникам межкафедральной лаборатории электронной микроскопии Биологического факультета МГУ за огромную помощь, оказанную при выполнении ультраструктурных исследований. Автор благодарит сотрудников кафедры Зоологии беспозвоночных и Беломорской биостанции МГУ за создание благоприятной рабочей обстановки, теплоту и содействие. Автор выражает глубокую признательность Д. Г. Жадану за понимание и поддержку.

2. ОБЗОР ЛИТЕРАТУРЫ.

6. выводы.

1. Исследовано строение диафрагмы, пищеварительной, кровеносной, нефридиальной систем и вентральных желез у 41 вида из пяти семейств отряда Terebellomorpha. Для 30 видов сведения об их внутренней анатомии получены впервые.

2. Выявлены границы морфологического разнообразия и предложены схемы эволюции для этих органов и систем:

Пищедобывательный аппарат. Верхняя губа, ротовые щупальца, вентральный фарингеальный орган гомологичны у разных семейств отряда. Верхняя губа как выраженная складка стенки тела на антерио-дорсальной границе ротовой полости является синапоморфией для теребеллид, трихобранхид, амфаретид и альвинеллид. Выявлены следующие эволюционные тенденции: увеличение площади прикрепления щупалец за счет удлинения и образования складок на верхней губе (трихобранхиды, полициррины), проиобретение верхней губой способности вворачиваться в ротовую полость (амфаретиды, альвинеллиды).

Исходным положением ротовых щупалец у теребелломорф является наружное. Гипотеза происхождения щупалец от перистомиальных пальп (Nilsson, 1912, Hessle, 1917, Binard, Jeener, 1928, Fauvel, 1927, Fauchald, Rouse, 1997) представляется более обоснованой, чем предположение Холте (Holthe, 1986) и Оррхаге (Orrhage, 2001) о глоточном происхождении щупалец.

Пищеварительный тракт. Характерной чертой отряда является вентральный бульбус, состоящий из мышечных и интерстициальных клеток, разделенный поперечной бороздой на две части. В эволюции вентрального фарингеального органа выявлены следующие тенденции: развитие тонофиламентов в интерстициальных клетках, образование железистого валика в задней части бульбуса (Ampharetidae,.

Terebellidae, Trichobranchodae), развитие кутикулярных образований (Ampharetidae, Alvinellidae), редукция интерстициальных клеток и тонофиламентов (Pectinariidae).

Плезиоморфным состоянием кишечника является прямая трубка, равная длине тела, не дифференцированная на отделы. Выявлены следующие эволюционные тенденции в строении кишечного тракта: увеличение относительной длины кишечника за счет образования петель (Ampharetidae, Pectinariidae), образование складок средней кишки вокруг пищевода (Ampharetidae, Trichobranchidae), образование цекума (Ampharetidae), дифференциация отделов кишечника на отделы с образованием мускулистого желудка (Terebellidae, Trichobranchidae).

Диафрагма состоит из двух слоев эпителиальных клеток, разделенных базальной мембраной. Часто между эпителиями расположены один или два слоя мышечных клеток. Выделено 4 типа строения диафрагмы: прямая диафрагма без дивертикулов, прямая с двумя дивертикулами, воронкообразная с двумя дивертикулами, воронкообразная с одним дивертикулом, воронкообразная без дивертикулов. Кроме того, стенка диафрагмы может быть цельной либо перфорированной. Диафрагма пектинариид, по всей видимости, не гомологична диафрагме теребеллид, амфаретид, трихобранхид и альвинеллид, так как, в отличие от них, расположена между III и IV, а не IV и V сегментами тела. Теребеллиды имеют наиболее мускулистую диафрагму, что можно связать с наибольшей способностью их щупалец к вытягиванию. Наиболее вероятным исходным типом диафрагмы является цельная прямая диафрагма с двумя дивертикулами.

Кровеносная система показывает большое разнообразие по степени развития, набору компонентов и их расположению. В то же время выявлены общие для всего отряда компоненты, такие, как сердце с сердечным телом и околопищеводный апиллярный плексус. Плезиоморфным признаком для отряда является наличиепинного кровеносного сосуда.

В строении нефридиальной системы наблюдается значительное юрфологическое разнообразие: от неопределенно большого количества одинаковых [ефридиев у некоторых теребеллид до высокоспециализированной системы львинеллид. В разных семействах параллельно шли процессы олигомеризации и пециализации нефридиев, слияния протоков, увеличения и видоизменения воронок.

3. На основании полученных данных проведен филогенетический анализ. 1редложена схема филогенетических отношений, которая отличается от прежних, юстроенных в основном на основании внешних признаков.

Синапоморфией для всего отряда является наличие многочисленных ротовых дупалец, вентрального бульбуса характерного строения, околопищеводного ровеносного плексуса. Таким образом, подтверждена монофилия отряда 'erebellomorpha.

Pectinariidae имеют своеобразное строение отряда ротового аппарата и мало 'бщих признаков внутреннего строения как с Ampharetidae, так и с Terebellidae, и вляются сестринской группой по отношению к остальным четырем семействам тряда.

Terebellidae, Trichobranchidae, Ampharetidae, Alvinellidae имеют следующие инапоморфии: развитую верхнюю губу, диафрагму между IV и V сегментами, что одтверждает их монофилетическое происхождение.

Альвинеллиды сочетают в своем строении плезиоморфные для отряда признаки чертами специализации к обитанию в экстремальных условиях гидротермалей. 1одтверждена близость семейств Alvinellidae и Ampharetidae, имеющих следующие инапоморфии: вворачиваемая верхняя губа, кутикулярные образования на ентральном фарингеальном органе, воронковидная диафрагма.

Своеобразие внутренней организации трихобранхид не дает оснований ассматривать их как подсемейство в составе Terebellidae. Trichobranchidae имеют ажные анатомические особенности, отличающие их от Terebellidae (воронковидная иафрагма, спинной сосуд, складки средней кишки). В то же время строение ротового ппарата и наличие мускульного желудка сближает их с теребеллидами.

4. Анализ признаков внутренней анатомии теребелломорф подтверждает их оложение внутри группы Canalipalpata. В то же время группа Canalipalpata нуждается дополнительном обосновании.