Чужеродные виды полихет в донных сообществах Азовского моря в начале ХХI века

Вселение чужеродных видов в настоящее время является значительной частью глобальных изменений биосферы, оказывающей значительное влияние на биоразнообразие экосистем. Зачастую последствия инвазий могут наносить значительный экономический ущерб и представлять опасность для здоровья людей. Типичными случаями таких катастрофических изменений в Азово-Черноморском бассейне можно считать вселение в начале 1980;х гребневика Mnemiopsis leidyi Agassiz, 1865, или гастроподы Rapana venosa Valenciennes 1846 в середине XX века. В настоящее время, процесс вселения экзотических видов идёт значительными темпами благодаря тому, что многие суда не соблюдают требования по своевременной замене балластных вод, это приводит к попаданию в экосистему-акцептор голопланктонных видов и планктонных личинок бентосных организмов.

Наиболее известен и хорошо изучен процесс вселения экзотических видов в морские экосистемы. Этому способствуют, с одной стороны, относительно незначительные изменения солёности при переносе инвазивных видов из одной морской экосистемы в другую, и, с другой стороны, наличие планктонной личинки у большинства морских бентосных организмов. Однако значительной инвазионной ёмкостью обладают и эстуарные системы, что обусловлено, по-видимому, несколькими причинами. Это, во-первых, неустойчивость условий и обеднённый видовой состав, благодаря чему в них могут иметься «незанятые» ниши. Также, среди эстуарных форм значительное количество ценофобов [7; 11], легко встраивающихся в экосистемы-акцепторы.

Азовское море — морской водоём эстуарно-шельфового типа, характеризующийся малой инертностью и стремительной реакцией на естественные и антропогенные воздействия. В связи с этим, изучение чужеродных видов, путей их проникновения, уровня воздействия на экосистемы в настоящее время является одной из ключевых задач гидробиологии.

Мониторинговые исследования в створе хутора Донского проводятся начиная с 2011 г. Пробы зообентоса отбирали с борта моторной лодки модифицированным дночерпателем Петерсена с площадью захвата 0,034 м² на трёх постоянных станциях: по одной у каждого берега и одна на фарватере. Грунт — заиленный песок (у берегов), черный ил с песком на фарватере. Глубина на фарватере 8 м, у берегов — 1,5…2,0 м. Пробы зообентоса в Таганрогском заливе отбирали с борта НИС «Профессор Панов» в апреле 2014 г., марте и ноябре 2015 г. дночерпателем Петерсена.

Отобранные пробы промывали через сито с размером ячеи 0,5 мм и без фиксации исследовали на видовой состав, затем фиксировали 4% формалином. Для более детального морфологического изучения полихет окрашивали метиловым зелёным, затем на короткое время помещали в спирт для удаления излишков красителя, после чего просветляли в глицерине и рассматривали под микроскопом МикМед 2 Вар. 2. Карта-схема отбора проб показана на рисунке 1.

Пробы зоопланктона отбирали в феврале 2014 г. с борта НИС «Профессор Панов» сетью Апштейна и фиксировали 3−4% формалином. Методика окраски аналогична описанной для взрослых особей.

Аббревиатура ЩС обозначает щетинконосный сегмент.

Рис. 1. Карта-схема отбора проб

В последнее десятилетие проблеме проникновения чужеродных видов (инвазий) закономерно уделяется большое внимание. Необходимость тщательного изучения и мониторинга макрозообентоса в Азовском море (особенно Таганрогском заливе) определяется скоростью, с которой происходят изменения в структуре донных сообществ из-за возросшей в последние годы скорости инвазий и успешной натурализации в этой акватории экзотических видов [10]. В таблице 1 приведен список успешно натурализовавшихся в Азовском море видов-вселенцев.

Таблица 1. Список наиболее распространенных чужеродных видов в Азовском море.

*Примечание: Х / P — хищник; В / O — всеядный; Ф / P — фитофаг; СД / D (C-G) — собирающий детритофаг; СФ / SF — сестонофаг (фильтратор) Вселение и натурализация полихет рода Aracia в 2013 г., и последовавшее быстрое распространение полихет рода Marenzelleria в дельте Дона и особенно Таганрогском заливе, где они в течение 2014 г. стали одним из характерных компонентов донных сообществ, показало значительную уязвимость экосистемы Таганрогского залива по отношению к видам-вселенцам. Скорость экспансии особенно последнего вида обусловила необходимость мониторинга их распространения далее в бассейн Азовского моря. Широкие пределы значений солёности, в которых эти полихеты обитают в нативных ареалах, позволяют предположить, что они заселят собственно море до Керченского пролива, а также прибрежные солёные водоёмы (лиманы). В ходе мониторинга экспансии этих видов в пробах из Таганрогского залива были обнаружены полихеты ещё одного чужеродного вида.

Вселение полихет рода Aracia в Таганрогский залив Азовского моря и дельту Дона. Полихета сем. Sabellidae, не относящаяся ни к одному из известных для Азово-Черноморского региона родов [2; 8], была обнаружена в ходе мониторинговых исследований в дельте р. Дон. Мы относим данную форму предположительно к роду Aracia Nogueira, Fitzhugh et Rossi, 2010. Подробно находка описана в соответствующей статье [12].

Признаки соответствуют диагнозу рода Aracia Nogueira, Fitzhugh et Rossi, 2010. В данном роде, согласно (Read, 2013) два вида — A. heterobranchiata (Nogueira, Lуpez & Rossi, 2004) и A. riwo (Rouse, 1996). Большинство признаков наших экземпляров соответствует диагнозу A. heterobranchiata, но один из основных — наличие модифицированных дорзальных жаберных лучей, на которых инкубируется кокон с эмбрионами — отсутствует. Однако, согласно [3], модификация может проявляться непосредственно перед образованием кокона, а до того выражается лишь в более длинных лишённых пиннул концах дорзальной пары жаберных лучей, что наблюдается и у наших экземпляров.

Впервые эти сабеллиды обнаружены в сентябре 2013 г. в пробах с мониторингового разреза в створе хутора Донской. В течение 2014 г. они регулярно встречались на тех же станциях, а в ноябре 2015 были отмечены в Таганрогском заливе. Таким образом, вид натурализовался в новом местообитании, хотя, по-видимому, существенной роли в донных биоценозах играть не стал. В пробах 2015 г. из Таганрогского залива его численность не превышала 1−2 экз. на пробу (29−58 экз./м2), биомасса — до 0,294 г/м2. В дельте Дона его численность несколько выше: до 618 экз./м2 (биомасса до 2,353 г/м2).

Вселение полихет рода Marenzelleria в Таганрогский залив Азовского моря и дельту Дона. Полихеты семейства Spionidae, принадлежащие к новому для района виду, впервые отмечены на мониторинговом разрезе в створе хутора Донской в марте 2014 г. В пробах зоопланктона, отобранных ранее, в феврале того же года, были обнаружены личинки Spionidae, также не соответствующие ни одному из известных ранее из этого района видов. Морфологические исследования показали, что эти нектохеты, по всей вероятности, относятся к тому же виду.

Подробно находка рассмотрена в соответствующей статье (Сёмин, Сикорский, Коваленко, Булышева, в печати). Все изученные экземпляры мы относим к роду Marenzelleria Mesnil, 1896. Наличие среди собранных экземпляров двух морф первоначально привело к тому, что они были отнесены к двум различным видам. Дальнейшие исследования выявили, однако, наличие переходных форм, не укладывающихся в таблицу вариаций нумерических признаков, данную в последней ревизии рода [5].

Поскольку окончательное видовое определение в пределах данного рода возможно только после генетического анализа [1], в настоящее время проводится генетическое исследование всех морфотипов. Анализ результатов генетических исследований подробно будет рассмотрен в специальной статье. Всплеск изменчивости ряда морфологических черт, в том числе и диагностических признаков, наиболее важных в данном роде (наличие карункула, форма нухальных органов, число жаберных сегментов, номера первых сегментов с крючковидными щетинками в нотоподии и в невроподии, а также числовые соотношения между этими признаками), может иметь, очевидно, адаптивную природу. В частности, причиной его может быть высокая температура воды, т.к. род Marenzelleria — бореально-арктический и все его виды приурочены к холодным водам.

Изучение роли вселенцев в донных сообществах показало, что к настоящему времени новый вид не только интегрировался в экосистему Таганрогского залива, но и стал одним из наиболее распространённых и многочисленных видов зообентоса. Как видно из рисунка 2 (А, Б), встречаемость маренцеллерий составляет 90−100% в разных съёмках, на ряде станций этот вид является доминантом по численности и биомассе. Межгодовая динамика количественных характеристик составила более одного порядка: в 2014 г. максимальная численность составила 411 экз./м2, биомасса — 1,062 г/м2; в 2015 г. — уже 6823 экз./м2 и 31,211 г/м2. Причиной такого быстрого распространения явилось, по-видимому, наличие недоиспользованных ресурсов. Доминирующей трофической группировкой в плоских эпиконтинентальных водоёмах являются собирающие детритофаги, и в собственно Азовском море эта ниша занята моллюсками Hydrobia ventrosa (=H. acuta). Однако в Таганрогском заливе солёность слишком низкая для этих гастропод; наиболее массовыми детритофагами здесь, как и в пресноводных водоёмах, являются личинки хирономид. Однако их численность испытывает очень сильные периодические колебания в связи с массовым вылетом имаго, в результате чего ниша собирающих детритофагов оказывается временно «пустующей» .

Кроме того, личинки хирономид многочисленны только на мягких грунтах, в то время как ракуша им подходит значительно меньше. В то же время полихеты рода Marenzelleria значительно менее требовательны к грунту (и в целом эврибионтны по отношению к большинству параметров среды). Расселительные возможности их также велики благодаря наличию долгоживущей планктонной личинки.

Рис. 2. Распределение численности (экз./м2) Marenzelleria spp. в Таганрогском заливе Азовского моря (А — 2014 г., Б — 2015 г.)

Представители рода Marenzelleria широко известны как инвазивные, однако эффект при успешной натурализации зачастую благоприятен. Как показали исследования инвазий Marenzelleria spp. в прибрежных водах северной Европы, вселение этих полихет приводит, вследствие активной биотурбации грунта, к улучшению кислородного режима придонного слоя вод и увеличению окисленного слоя донных осадков, препятствующего выходу фосфатов из отложений [4]. Изменение соотношения растворённого азота и фосфора приводит к уменьшению доли сине-зеленых водорослей в фитопланктоне, что, в свою очередь, улучшает кормовую базу зоопланктона. В частности, исследования в Финском заливе показали благоприятный эффект вселения M. arctia на кислородный режим и формирование кормовой базы рыб — как планктофагов (косвенно, за счет увеличения биомассы кормового планктона), так и бентофагов [9].

В фауне морей юга России и Средиземного моря этот род до сего дня отсутствовал [2; 8]. В бассейн Азовского моря представители этого рода могли попасть с судами, идущими как из северной Атлантики через Средиземное и Черное моря, так и из Балтийского моря через Волго-Балтийский и Волго-Донской канал. В случае подтверждения этих предположений логично ожидать скорого появления представителей рода Marenzelleria и в бассейне Каспийского моря: абиотические условия в дельте Волги и Северном Каспии сходны с таковыми дельты Дона и Таганрогского залива.

Вселение полихет Streblospio sp. в Таганрогский залив Азовского моря. Полихеты, принадлежащие к виду, новому для района, были обнаружены в пробах с двух станций в кутовой части залива. Всего отмечено и просмотрено 7 экземпляров. Мы относим их к роду Streblospio на основании следующих признаков. Простомиум конический, закруглённый спереди, несёт две пары глаз. Жабры только на первом сегменте. Между жабрами расположена небольшая папилла. Увеличенные защетинковые лопасти нотоподии второго сегмента на спинной стороне образуют V-образный «воротничок». Нотоподиальные щетинки капиллярные. Невроподиальные щетинки передних сегментов капиллярные; с седьмого сегмента появляются крючковидные и саблевидные. Пигидиум простой, закруглённый, без анальных усиков.

В фауне Азовского моря и Таганрогского залива этот род отсутствует. Однако для Черного моря на данный момент известно два его представителя, один из которых (S. gynobranchiata Rice et Levin, 1998) вселился относительно недавно [6]. Относительно же S. shrusbolii (Buchanan, 1890) долгое время не существовало общей точки зрения, является ли эта полихета вселенцем, или это всё же автохтонный вид. Однако анализ распределения S. shrusbolii в бассейне Черного моря показал, что он не может быть инвазивным [2].

Наиболее вероятно, что наши экземпляры принадлежат именно к одному из этих двух видов. Таким образом, дальнейшее исследование материала должно показать, является ли данная находка продолжением экспансии S. gynobranchiata в Азово-Черноморском бассейне, или же о начале экспансии второго вида.

макрозообентос морской экосистема азовский.

Библиографический список

• 1. Blank M. Phylogeny of the mud worm genus Marenzelleria (Polychaeta, Spionidae) inferred from mitochondrial DNA sequences / M. Blank, R. Bastrop // Zoologica Scripta. 2009. V. 38. № 3. pp. 313−321. DOI: 10.1111/j.1463−6409.2008.370.x
• 2. Gьley K.Є. A check-list of polychaete species (Annelida: Polychaeta) from the Black Sea / K.Є. Gьley, E.З. Melih // Black Sea / Mediterranean Environment. 2012. Vol. 18, № 1. pp 10−48.
• 3. Nogueira J.M.M., Kirkia heterobranchiata, a new genus and species of extratubular brooding sabellid (Polychaeta: Sabellidae) from Sao Paulo, Brazil / J.M.M. Nogueira, E. Lopez, M.C.S. Rossi // Journal of the Marine Biological Association of the United Kingdom. 2004. Vol. 84. № 4. pp. 701−710. DOI: 10.1017/S0025315404009786h
• 4. Norkko J. A welcome can of worms? Hypoxia mitigation by an invasive species / J. Norkko, D.C. Reed, K. Timmermann, A. Norkko, B.G. Gustafsson, E. Bonsdorff, C.P. Slomp, J. Carstensen, D.J. Conley // Global Change Biology. 2012. Vol. 18. I. 2. pp. 422−434. DOI: 10.1111/j.1365−2486.2011.2 513.xhttp://onlinelibrary.wiley.com/enhanced/exportCitation/doi/10.1111/j.1365−2486.2011.2 513.x
• 5. Sikorski A.V. Revision of Marenzelleria Mesnil, 1896 (Spionidae, Polychaeta) / A.V. Sikorski, A. Bick // Sarsia. 2004. Vol. 89. pp. 253−275. DOI: 10.1080/364 820 410 002 460
• 6. Болтачёва Н. А. Обнаружение нового вида-вселенца Streblospio gynobranchiata Rice et evin, 1998 (Polychaeta: Spionidae) в Чёрном море / Н. А. Болтачёва // Морской экологический журнал. 2008. Т. 7. № 4. С. 12.
• 7. Жирков И. А. Жизнь на дне. Биогеография и биоэкология бентоса. Москва: Товарищество научных изданий КМК, 2010. 453 с.
• 8. Киселева М. И. Многощетинковые черви (Polychaeta) Черного и Азовского морей. Апатиты: КНЦ РАН, 2004. 409 с.
• 9. Максимов А. А. Режимная перестройка экосистемы восточной части Финского залива вследствие инвазии полихет Marenzelleria arctia / А. А. Максимов, Т. Р. Еремина, Е. К. Ланге, Л. Ф. Литвинчук, О. Б. Максимова // Океанология. 2014. Т.54. № 1. C. 52−59. DOI: 10.7868/S0030157413060063
• 10. Набоженко М. В. Зообентос / М. В. Набоженко., И. В. Шохин., Н. И. Булышева // Роль вселенцев в формировании структуры, биоразнообразия и продуктивности эстуарных экосистем Азовского и Чёрного морей. Ростов-на-Дону: ЮНЦ РАН, 2010. С. 20−27.
• 11. Разумовский С. М. О границах ареалов и флористических линиях / С. М. Разумовский // Бюллетень Главного ботанического сада АН СССР. 1969. Вып. 72. С. 20−28.
• 12. Сёмин В. Л. Aracia sp. (Polychaeta: Sabrllidae) из дельты р. Дон / В. Л. Сёмин., Е. П. Коваленко, А. И. Савикин // Российский журнал биологических инвазий. 2014. № 4. C. 97−101. DOI: 10.1134/S2075111715010075