Роль инфузорий в структуре и функционировании морских донных сообществ (на примере литорали Белого моря)

Актуальность проблемы. Вопросам экологии шельфовых районов Мирового океана уделяется огромное внимание. Это связано с большой биологической продуктивностью именно шельфовых экосистем, развитием марикультуры, рыбным промыслом. Комплексный подход к решению встающих в связи с этим задач включает всестороннее изучение всех компонентов биоценозов шельфа и связей между ними. Одним из важнейших компонентов являются ресничные простейшие. Инфузории населяют в огромных количествах практически все типы мягких грунтов, обладают большой скоростью размножения, являются важным источником корма многоклеточных животных, в том числе промысловых. Однако их роль в структуре и функционировании сообществ изучена слабо. Имеющиеся в литературе еведенш о роли инфузорий как конеументов и продуцентов органического вещества ограничены, а взаимоотношения этих животных с организмами высших трофических уровней в количественном выражении вообще никем не изучались. Решение вопросов, связанных с функционированием морских донных сообществ требует детального изучения экологии простейших.

Цель и основные задачи работы заключаются в том, чтобы на примере литорального сообщества изучить с функциональной точки зрения роль ресничных простейших (цилиат) в биоценозе. В связи с этим необходимо было, во-первых, получить качественные и количественные характеристики питания и размножения инфузорий для определения их места в сообществе как конеументов и продуцентов органического вещества, во-вторых, рассмотреть взаимосвязи инфузорий с организмами мзйои макробентоса для определения путей использования продукции цилиат в сообществе, в-третьих, проанализировать на основе полученного материала роль инфузорий в биоценозе.

Научная новизна исследования. В настоящей работе впервые синхронно для всех массовых видов инфузорий донного сообщества получены параметры уравнений связи величин рационов и скоростей размножения с концентрацией предложенной пищи, величиной индивидуального веса животного, а также количественно оценены связи донных цилиат с более высокоорганизованными животными. Полученный материал позволил впервые проанализировать роль бентосных ресничных простейших как отдельного компонента донного сообщества в функционировании биоценоза в целом, количественно оценить поток энергии, протекающий через начальные трофические уровни сообщества.

Практическая ценность. Результаты работы могут быть использованы при изучении процесса продуцирования в шельфовых районах океана, построении балансовых моделей морских экосистем и прогнозировании «урожайности» начальных трофических уровней, оценке кормовой базы бентосных промысловых объектов. Полученные количественные зависимости можно использовать при ведении мари-культуры, так как ресничные простейшие благодаря повсеместному распространению, количественному обилию, большой скорости размножения и высокой энергетической ценности могут использоваться в качестве объекта разведения.

Апробация. Результаты работы докладывались на коллоквиумах лаборатории бентоса и лаборатории планктона ИОАН СССР, а также на коллоквиумах и семинарах в ЗИН АН СССР и ИнБЮМ АН УССР. Фактический материал. Проанализировано содержание пищеварительных вакуолей более 4500 экземпляров ресничных простейших 20 видов, проведено 149 экспериментов по определен®скорости питания и размножения инфузорий, изучению их взаимоотношений с организмами мейои макробентоса, проведен количественный учет различных организмов в 309 пробах.

Публикации. По теме диссертации опубликовано пять работ, из них две — в соавторстве.

Объем работы. Диссертация состоит из введения, 4 глав, выводов и списка литературысодержит 149 страниц машинописного текста, иллюстрирована 23 цифровыми таблицами и 10 рисунками.

Список литературы

содержит 150 названий, из них 88 иностранных.

ВЫВОДЫ.

1. На основе изучения содержимого пищеварительных вакуолей 4500 экземпляров 20 видов псаммофильных инфузорий, 149 экспериментов с этими животными и количественного учета различных организмов в 309 пробах на литорали Белого моря получены качественные и количественные характеристики питания и размножения инфузорий, изучены их взаимоотношения с многоклеточными бентосными животными и проанализирована роль ресничных простейших в функционировании донного сообщества.

2. Морские пеаммофильные инфузории используют в качестве пищевых объектов диатомовых и перидиниевых водорослей, бактерий, зоофлагеллят и самих инфузорий. В совокупном пищевом спектре сообщества ресничных простейших отмеченные организмы составляют по биомассе 55%, 23%, 14%, 7%, 1% соответственно.

3. Большинство видов инфузорий питается избирательно, предпочтительно выбирая один или несколько пищевых объектов из большого числа доступныхиндексы элективности питания Йв-лева обычно высоки и иногда превышают 0,90.

4. Исследование питания инфузорий показало, что наиболее интенсивно питаются крупные Trachelocercidae (индивидуальный.

Г* вес W =78.10 мг сыр. веса), их максимальный рацион равен с.

2,4.10″ ° кал/экз.час. Наименьший рацион характерен для мелких R. margariti? era (W=8.I0~^ мг) — 1,0.10″ ^ кал/экз.час Питание инфузорий достигает максимальной интенсивности при концентрации пищи 0,6−0,9 мг/см2, т. е. в 1,5−2 раза больше естественной. Пороговые концентрации пищи неодинаковы у разных видов ресничных простейших и находятся в пределах от.

0,01 мг/см2 у G. ри1сЬгадо 0,1 мг/см^ у Т. incaudatus.

5. Сообщество псаммофильных инфузорий потребляет в сутки около 2% биомассы бактерий, 5−10% биомассы диатомей, 1015% - перидиней, свыше 50% зоофлагеллят и более 90% мелких инфузорий.

6. Расчет коэффициентов в уравнении связи скорости потребления пищи R и величины индивидуального веса потребителя W показал, что это уравнение имеет следующий вид:

R «0,005 W °'7.

7. Наибольшая скорость размножения свойственна самым мелким инфузориям (R* margaritifera, d. rotatoriu§, индивидуальный вес около Ю. КГ^ мг), которые при избытке пищи имеют время удвоения поцуляций G 20−25 часов (t?=I3°C), Наибольшая величина G свойственна крупным Т" incaudatus (W= 78. .10″ ^ мг) и при избытке пищи равна 60 часам (13°С).

8. Расчет продукции сообщества псаммофильных инфузорий покао зал, что ресничные простейшие продуцируют в сутки 38 кал/м .

9. Показано, что основными потребителями инфузорий являются придонные копеподы, выедающие 26% продукции цилиат, оетра-коды (13%), молодь брюхоногого моллюска Н" ulvae (9%) f по-лихета A•marinaи турбеллярии (по 6%), а также двустворчатый моллюск м. balticfi (3%). Нематоды, гарпактициды и взрослые особи Н. ulvae стимулируют продукционные процессы в сообществе инфузорий, увеличивая продукцию последнего примерно на 60%.

10. Сопоставление всех рассчитанных величин показало, что сообщество псаммофильных инфузорий выедает свыше 10% первичной продукции литорали, равной 0,71 ккал/м^сут, при этом продукция отдельных видов диатомей (G. rectum) и перидиней (Protocera-tium ар.2, Peridineales gen.sp.2) выедается более чем на.

50^- 75% продукции зоофлагеллят, около 10% продукции самих инфузорий и Ъ% продукции бактерий. При этом продукция ресничных простейших выедается животными высших трофических уровней на 75%.

ЗАКЛЮЧЕНИЕ

.

Анализ полученного материала о роли инфузорий как консу-ментов (табл. 8- 13) и продуцентов (стр- 112) органического вещества и как пищевых объектов высших трофических уровней (табл. 23) приводит к выводу о большом значении этих простейших в исследуемом сообществе. В самом деле, эвритопные виды инфузорий в периоды массового развития практически полностью выедают и делают недоступными для потребления многоклеточными животными такой непременный компонент сообществ литорали как зоофлагелляты, а зачастую и перидиней. Потребление специфическими интерстициальными видами инфузорий значительных количеютв некоторых диатомовых водорослей также ограничивает пищевые ресурсы мейои макробентоса, что, естественно, влияет не только на успешное развитие, но в какой-то мере и на видовой состав последних. Кроме того, потребление псаммофиль-ными инфузориями значительных количеств пищевых объектов определяет картину и их развития в ходе сезонной сукцессии. Так, плотность микроводорослей, потребляемых цилиатами, значительно более выровнена и стабильна по сравнению с непотребляемыми водорослями (Бурковский и др., 1980).

С другой стороны, инфузории, по-видимому, являются обязательным компонентом рационов многих более высокоорганизованных животных. По предварительным расчетам инфузории должны составлять около 20% рациона Copepoda, I5% - Ostracoda и по дайней мере 50% рациона мелких Turbellaria.

Как видно из таблиц 18, 22, 23 поток энергии, проходящий через сообщество инфузорий, достаточно велик и составляет около 10% от всего потока энергии, проходящего через" данное литоральное сообщество. Обращает на себя внимание тот факт, что столь значительные потоки энергии проходят через элемент сообщества с относительно небольшой биомассой. Действительно, биомасса сообщества инфузорий относится к биомассе мейои макробентосных животных примерно как 1:100 и 1:800 соответственно, а продукции этих групп — уже как 1:4 и 1:7. Полученное отношение потоков энергии, проходящих через микро-и мейобентос хорошо соответствуют расчетным литературным данным (Fenchel, 1978). Gerlach (1971, 1978) для гипотетического сублиторального сообщества расчетным путем получил, что мейобентосные животные при биомассе, составляющей 3% от биомассы макробентоса (у нас — 15%) обладают метаболической активностью равной 15% (по нашим расчетам — около 60%) от таковой макробентоса. Kuipers et al.(1981) также подчеркивает огромную роль микрои мейобентоса в функционировании донных сообществ.

Интересно выяснить, насколько типично исследуемое сообщество для литорали Белого моря и бореальной области Мирового океана вообще. Имеющийся литературный материал о видовом составе и количественном обилии видов микро-, мейои макробентоса в различных районах Мирового океана позволяет сделать некоторые заключения по этому поводу.

Сведения о численности бактерий в осадках литорали очень немногочисленны. Анализ этих данных приводит Gerlach (1971, 1978) к выводу о том, что плотность бактерий на песчаных грунтах литорали бореальной области составляет в среднем в летние периоды 5×10® кл/см2. Напомним, что значение численности бактерий, использованное в настоящей работе, равно 7×10® кл/см2.

Сообщество микрофитобентоса исследуемого участка беломорской литорали в целом напоминает таковые других районов Мирового океана. Действительно, значения плотности диатомей морского псаммона, приводимые различными исследователями (Aleem, 1973, Amspker, 1977″ Amspoker, Mclnter, 1978, Elliott, Bamforth, 1975″ Lackey, Lackey, 1963, Moore, Mclnter, 1977, Round, 1971″.

1979 и др.) заключены в интервале от 15 000 кл/см Nabil, 1972;1973; средиземноморское побережье Франции) до о.

100 000 кл/см (Mare, 1942; побережье Великобритании) (у нас — 30 000 кл/сА. Заметим в этой связи, что и видовая структура сообщества микрофитобентоса зачастую сходна в разных местообитаниях. Так, видовой состав беломорских бентосных диатомей перекрывается с таковым, например, Средиземноморья или западного побережья Швеции приблизительно на ¾.

К сожалению, в известных нам работах отсутствуют сведения о плотности зоофлагеллят и перидиниевых водорослей в сообществе песчаной литорали. Поэтому диатомеями и бактериями исчерпываются те группы организмов — пищевых объектов инфузорий, которыми можно оперировать при сравнении различных местообитаний инфузорий. Учитывая, однако, что бактерии и диатомеи составляют вместе значительную долю рациона сообщества псаммофильных инфузорий (около 2/3, табл. 13), можно предположить, что во многих районах Мирового океана, в том числе и на Белом море, пищевая база сообщества псаммофильных инфузорий примерно одинакова.

Сравним теперь сообщество интерстициальных инфузорий, исследуемое в настоящей рабготе, с аналогичными сообществами других районов Белого моря и других морей.

Анализ литературных данных по этому вопросу показывает, что состав фауны простейших, а также их обилие в значительной степени зависит от типа грунта в месте их обитания. При этом наиболее разнообразные и многочисленные сообщества встречаются в мелком гетерогенном песке (Ковалева, 1966; Райков, 1963;! Raikov, 1962, Fenchel, 1967 и др.), т. е. в том типе грунта, которым сложена литораль в месте настоящего исследования. Одновременно мелкозернистый песок, как уже отмечалось выше (стр. 9) является типичным для морской песчаной литорали. Цитируемые ниже работы выполнены в районах именно с этим типом грунта. Анализ этих работ показывает, что псаммофильные инфузории широко представлены во многих районах Мирового океана. Так, численность интерстициальных цилиат Одесского залива Черного моря превышает 4×10 экз/м2 (Джуртубаев, 1977)*, в нер которых районах Балтики колеблется от 1,5 до 6,5 млы. экз/м (Fenchel, Jansson, 1966), а во многих других районах Балтийского моря, а также североморского побережья Швеции превышает 15−20 млн. экз/м2 (Fenchel, 1967). По данным Mare (1942) на побережье Великобритании численность l*rotozoa еще выше, правда, неизвестно, какую долю при этом составляют инфузории. Шиц (1967) считает, что животные с индивидуальным весом КГ?* *1(Г®г, т. е. почти исключительно инфузории, обладают на литорали северо-восточной части Атлантики численностью свыше 15 млн. экз/м2. Наконец, Fenchel (1978) приводит данные о том, что плотность псаммофильных инфузорий может достигать 50 млн. экз/м2.

35 Средняя численность псаммофильных инфузорий в месте настоящего исследования составляет 4,4 млн. экз/м2 (табл. I).

Сравнение фаунистических обзоров ресничных простейших различных районов Мирового океана показывает, что даже в самых различных местообитаниях, от экватора до севера Европы, часто развиваются одни и те же виды инфузорий. Так, списки видов цилиат Средиземного моря (Dragesco, 1953), побережья Франции (Dragesco, 1963 и даже Африки (Dragesco, 1965) перекрываются с беломорским более чем наполовину. По свидетельству Г. В. Ковалевой (Ковалева, 1966; Ковалева, Големански, 1979) в Черном море доминируют представители родов Tracheloraphis, Remanella, Lacrimaria, Geleia, Frontonia, Uronema, Oxytricha, Uronychia, Trachelonema, Oondylostoma и др., т. е. те же рода, что и на Белом море. То же показано и для румынской части побережья Черного моря (Petran, 1968, 1975). Значительно перекрываются также списки доминирующих видов псаммофильных инфузорий исследуемого участка Белого моря (табл. I) и Японского моря (Райков, 1963).

По данным Hartwig (198O), на Бермудских островах лидируют Т. incaudatus, R. rugosa, G. fossata, F. marina, C. ver-miforme, P. coronatum, B. Claris si mum, D. scutum, D. appendi-culata, U. transfuga, L. coronata,, виды p. Coleps и некоторые другие виды. Около 2/3 видов k являются массовыми и на Белом море. Примерно тот же набор видов характерен для песчаной литорали Кильской бухты Северного моря (Воск, 1952| 196о).

Псаммофильная фауна цилиат Баренцева моря изучалась Ковалевой (1967), Райковым (I960) и Агаровой с соавт. (1976). Многие инфузории из числа встреченных всеми этими исследователями (что косвенно указывает на их обилие) являются массовыми и в месте проведения настоящей работы: Т. phoenicopterus, Т. dogieli, F# arenaria, U. marinum, Trachelostyla caudata, 0. dis-cifera, R, granulosa, D, scutum, U" transfuga и др.

Интересно провести сравнение видового разнообразия и количественного обилия инфузорий на исследуемом пляже — с одной стороны и с другой стороны — в каких-либо иных районах Белого моря. Подобное сравнение показало отсутствие принципиальных отличий в видовом составе ресничных простейших в различных районах беломорской литорали. Действительно, как показал Райков (1962), в мелком песке, слагающем литораль острова Ряш-кова и некоторых соседних с ним островов, наиболее часто встречаются Т. incaudatus и Т. phoenicopterus. Многочисленными видами являются также R# granulosa, R" multinucleata, F. arenaria, Oondylostoma arenaria, D, scutum, T. caudata, T. dogieli, G. fossata, G, decolor, G. orbis. Таким образом, сообщество литорали острова Ряшкова 'отличается от исследуемого в настоящей работе главным образом заменой комплекса R* margari-tifera + R. rugosa комплексом R. granulosa + R. multinucleata f a также некоторыми несоответствиями в иерархии значимости второстепенных видов. В целом же видовая структура этих двух сообществ, по-видимому, одна и та же.

Сказанное справедливо и для района биостанции МГУ. Сообщество псаммофильных инфузорий губы Кислой Кандалакшского залива Белого моря является хорошим аналогом изучаемого в настоящей работе (Бурковский, 1968вДЕ969 и др.). Практически не отличается от последнего и сообщество псаммофильных инфузорий острова Касьян Белого моря (собственные данные).

Различные сообщества интерстиххиальных простейших Белого моря в высокой степени соответствуют друг другу не только качественно (по видовой структуре), но и количественно. Численность псаммофильных инфузорий в различных районах Белого моря колеблется в пределах 3−7 млн. экз/м2 (Бурковский, 1968а, 6⁹⁶⁹, 1971а, I97I6, и др.), составляя в месте настоящего исследования 4,4 млн. экз/м2. Этим данным хорошо соответствуют и материалы других исследований микробентоса Белого моря (Броцкая, 1951).

Таким образом, сообщества морских псаммофильных инфузорий самых различных районов Мирового океана имеют много общих черт. Численности этих простейших, обнаруженные в настоящей работе, являются типичными для мелкозернистного песка как по богатству фауны, так и в плане количественного обилия видов. Наибольшая степень соответствия обнаруживается при сравнении различных районов одного моря (в данном случае — Белого). Отмеченное соответствие дает основание предположить, что и, например, продукция различных сообществ псаммофильных инфузорий во многих, во всяком случае — бореальных, районах их обитания равна примерно одной и той же величине. Учитывая, что пищевая база ресничных простейших также, по-видимому, сходна в разных местообитаниях цилиат (стр. 121), можно заключить, что роль псаммофильных инфузорий и как консументов, и как продуцентов органического вещества водоема во многих районах Мирового океана, в том числе и на Белом море, примерно такова же, что и в месте настоящего исследования. В других районах (шведская часть побережья Северного и Балтийского морей, по-видимому, Баренцево море и др.) эта роль еще значительней. При численности 20−50 млн. экз/м2 псаммофильные инфузории пропускают через себя до 1/3 всего потока энергии, проходящего через экосистему, и играют при этом роль едва ли меньшую, чем все мейоили макро-бентосные организмы вместе взятые.

Воспользовавшись многочисленными данными о количественных соотношениях различных групп мейобентосных животных в разных районах Мирового океана, можно сделать некоторые предположения о возможных путях использования продукции протозойного компонента соответствующего сообщества. Подобное сравнение литературных данных приводит к выводу о чрезвычайно высоком разнообразии структуры сообществ мейои макробентоса. Действительно, в датских водах, например, встречаются участки с численностью нематод от 40 000 экз/м2 (Smidt, 1951) до0,8млн. экз/м2 (Muus, 1967). Еще более сильным колебаниям — на два порядкаподвержена в этом районе численность Harpacticoida. Сказанное справедливо и для плотности популяций Ostracoda, численность которых на побережье Дании меняется от 0 (Fenchel.

1967) и до 130 000 экз/м2 (Muus, 196?). Отношение плотности макробентосных животных к плотности мейобентоса меняется при этом в чрезвычайно большом интервале: от 1:0,09 до 1:42 458 (Rees, 1940, Reno-Detyser, Salvat, 1963, Smidt, 1951 и др.).

Несколько меньшие колебания наблюдаются внутри районов меньшей площади. Так, по данным Gerlach (1971), в разных типах песка одной из бухт острова Гельголанд соотношение числен-ностей мейои макробентосных животшх колеблется в пределах 24:1 * 90:1. По данным Фролова (1971), численность нематод на песчаной литорали в районе ББС МГУ изменяется в пределах 10° * * 1,6×10е экз/м2,. а по данным Броцкой (1951) для другого района Белого моря — от 0,7хЮ6 до 1,7×106 экз/м2. Этим данным соответствуют и результаты исследования Гальцовой (1976). Близки к приведенным материалам и наши данные о плотности мейобентосных животных.

Анализ литературного материала показывает, что в целом в сообществе мейобентосных животных морской литорали наиболее многочисленной группой являются нематода. За ними обычно идут гарпактициды, а остракоды и турбеллярии имеют несколько меньшие плотности. В этом случае структура сообщества мейобентосных животных в районе настоящего исследования является типичной. Действительно, подобная иерархия в сообществе мейобентосных животных характерна для многих районов Мирового океана: для моря Лаптевых (Шереметьевский, 1977), Одесского залива Черного моря (Джуртубаев, 1978), Белого моря (Броцкая, 1951; Галь-цова, 1976), Балтийского моря (Arlt, 1973), Баренцева моря (Гальцова, Платонова, 1980; Стрельцов, Агарова, Петухов, 1974), побережья Швеции (Penchel, 1967), для Wadden Sea (Reise, 1979) и многих других рай|онов. Анализ литературного материала позволил Penchel (1978) и Gerlach (1971, 1978) заключить7 что мейобентосные животные встречаются чаще всего в количестве I05 + 10® экз/м2, а макробентосные — 200−10 000 экз/м2. Этим выводам вполне соответствуют и те численности многоклеточных литоральных животных, которые обнаружены в месте настоящего исследования. Таким образом, сквозь очень большую вариабельность состава мейои макробентосных животных вырисовывается некий доминирующий тип его структуры, типичным представителем которой и является изучаемое нами сообщество. В этом случае все определения роли инфузорий в структуре и функционировании морского литорального сообщества беломорской литорали, выполненные в настоящей работе, должны в той или иной мере отражать взаимодействия псаммофильных инфузорий с низшими и высшими трофическими уровнями во многих районах как Белого моря, так и бореальных областей Мирового океана вообще.

6 заключение я хочу выразить самую искреннюю признательность моему научному руководителю, доктору биологических наук Алексею Павловичу Кузнецову. Я глубоко благодарен доктору биологических наук, профессору Михаилу Евгеньевичу Виноградову за постоянное чуткое внимание, которым все годы была окружена моя работа в Институте. Неоценимыми были для меня многочисленные советы, критические замечания и пожелания кандидатов биологических наук Э. А. Щушкиной, Э. А. Зеликман, М. В. Флинта, Ю. Э. Романовского, многих других сотрудников лаборатории донной фауны океана и лаборатории планктона Института океанологии и каф. общей экологии и гидробиологии Биологического факультета МГУ.

Особую благодарность я хотел бы выразить кандидату биологических наук Игорю Васильевичу Буржовскому, моему первому учителю, без огромных знаний и опыта которого, бескорыстно переданных мне, было бы невозможно появление настоящей работы.