Вибрационная коммуникация цикадовых (Homoptera, Cicadinea) и возможности использования акустических признаков в систематике группы

Цикадовые (Homoptera, Cicadinea) — одна из крупнейших групп насекомых с неполным превращением, насчитывающая в мировой фауне по разным оценкам от 30 до 50 тысяч видов (Hoch, Wessel, 2006). Они населяют все природные зоны от тундр до тропиков и присутствуют практически во всех биотопах, где имеются цветковые растения. Несомненно, человек всегда обращал внимание на громкие звуки, издаваемые певчими цикадами (сем. Cicadidae). В странах с жарким климатом, где эти насекомые обычны и многочисленны, многие виды имеют собственные народные звукоподражательные названия (например, в языках народов Малайзии — Riede, 1996), а первые письменные упоминания о пении цикад мы находим в античных источниках. Тем не менее, долгое время певчие цикады считались исключением среди Cicadinea. О том, что другие представители этой группы, так называемые мелкие цикадовые (размер большинства из них действительно не превышает 8−10 мм), тоже обладают развитой системой акустической коммуникации, стало широко известно лишь в 1949 году после выхода в свет монографии Оссианнильссона (Ossiannilsson, 1949). Как показали его исследования, звуковой аппарат этих насекомых гомологичен таковому певчих цикад. В то же время, система коммуникации мелких цикадовых отличается необычайной сложностью и своеобразием. Способностью издавать сигналы у них, в отличие от Cicadidae, обладают и самцы и самки, а амплитудно-временной рисунок сигналов ряда видов по сложности превосходит известные сигналы представителей других групп насекомых.

Однако в течение последующих 25 лет работы в этой области не получили широкого развития из-за методических сложностей, связанных с регистрацией звуков, издаваемых насекомыми размером 5−6 мм. Следующим значительным событием в биоакустике мелких цикадовых стала публикация в 1974 году статьи японских авторов (1сЫкауа, кИп, 1974). В ней впервые сообщалось о том, что представители семейства Бе1рЬас1ёае используют для коммуникации не звуковые, а вибрационные сигналы, распространяющиеся через твердый субстрат — листья и стебли растений, на которых находятся насекомые.

Эти данные в корне изменили представления об акустической коммуникации СюасНпеа. В последующие годы было разработано несколько методик регистрации низкоамплитудных колебаний в стеблях растений с применением разного рода вибродатчиков, начиная с простейших пьезокристаллических адаптеров, используемых в проигрывателях для виниловых дисков, и кончая такими сложными и высокоточными устройствами, как акселерометры или лазерные виброметры.

Однако даже это открытие не оказало существенного влияния на дальнейшее развитие исследований в данной области. Основными объектами биоакустики насекомых по-прежнему оставались прямокрылые и крупные певчие цикады, для записи звуков которых можно было с успехом применять обычные, использующиеся в технике или в быту микрофоны. Для регистрации вибрационных сигналов мелких цикадовых была необходима специальная виброрегистрирующая аппаратура, созданные для этой цели установки были чрезвычайно громоздкими и могли работать только в условиях специально оборудованной лаборатории. Вместе с тем, большинство цикадовых является узкоспециализированными фитофагами, способными питаться только на одном или нескольких близких видах растений, что сильно затрудняет их содержание в культуре. Это сразу наложило существенные ограничения на характер проводимых исследований. Большинство опубликованных зарубежными авторами работ носит весьма частный характер и представляет собой описания системы акустической коммуникации и связанного с ней поведения одного или нескольких близких видов. При этом выбор объектов в большинстве случаев оказывается достаточно случайным и определяется главным образом их доступностью и возможностью содержания в лабораторных условиях. Немногочисленные попытки применения биоакустических признаков в систематике цикадовых показали, что использование анализа призывных сигналов самцов для различения близких видов и выяснения таксономического статуса сомнительных форм видового ранга весьма перспективно. Однако из-за методических сложностей, связанных с доставкой живого материала из разных районов в лабораторию, и трудоемкости процедуры регистрации сигналов этот метод до сих пор применяется лишь в крайне редких случаях.

В России единственным специалистом, занимающимся изучением акустических сигналов мелких цикадовых, является автор настоящей работы.

В итоге, имеющиеся в литературе сведения о вибрационных сигналах СюасНпеа, не считая опубликованных нами, весьма скудны и фрагментарны. В настоящее время в зарубежных работах представлены осциллограммы и/или сонограммы сигналов около 120 видов и форм, включая гибриды, полученные в лаборатории. При этом разные таксоны охвачены исследованием крайне неравномерно: например, из 50 изученных представителей надсемейства Ри^огсцёеа, насчитывающего более 15 семейств, 39 относятся к номинативному подсемейству.

Ве1р1тс1с1ае, 1 — к Бю1уор11аис1ае, а 10 — к двум группам криптических видов крайне своеобразных пещерных Слхпёае при том, что среди последних подавляющее большинство составляют обычные наземные формы.

Результаты проведенных за рубежом исследований свидетельствуют о том, что структура и набор функциональных типов сигналов в разных таксонах СюасНпеа необычайно разнообразны. В то же время, фрагментарность имеющихся данных не давала возможности для их сравнительного анализа и каких-либо обобщений. Возможности биоакустического анализа в систематике цикадовых на видовом уровне также были раскрыты далеко не полностью. Кроме того, система высших таксонов СюасНпеа в настоящее время находится в стадии разработки. Мнения разных авторов по этому вопросу нередко весьма противоречивы и не отличаются устойчивостью. В результате, в последние десятилетия возобладала тенденция использовать в таксономических построениях наряду с морфологическими кариологические, биохимические и другие данные. Привлечение к анализу еще одной группы признаков, а именно, акустических, также представляется полезным, поскольку позволяет в спорных случаях получить дополнительные независимые аргументы в пользу одной из альтернативных точек зрения, что в конечном итоге способствует стабилизации системы.

Для решения всех перечисленных проблем в первую очередь было необходимо накопление первичного фактического материала, то есть записей сигналов представителей разных семейств, подсемейств и триб цикадовых, а также данных о структуре системы их коммуникации, в том числе, при встрече полов. В связи с этим около 25 лет назад нами было начато планомерное сравнительное исследование вибрационных сигналов цикадовых фауны России и сопредельных территорий, результаты которого и легли в основу данной работы.

Целью работы было проведение сравнительного исследования структуры сигналов и системы вибрационной коммуникации представителей разных семейств, подсемейств и триб цикадовых, выявление признаков, которые могут быть использованы на видовом уровне и на уровне высших таксонов в систематике СгсасИпеа, а также оценка таксономического статуса и родственных связей изученных высших таксонов этой группы на основании биоакустического анализа.

В связи с этим были поставлены следующие задачи.

1. С помощью разработанной нами портативной установки для регистрации слабых вибрационных сигналов в стеблях растений сделать записи сигналов представителей разных таксонов цикадовых фауны России и сопредельных стран.

2. Проанализировать амплитудно-временную структуру сигналов, а также исследовать систему коммуникации при репродуктивном поведении в разных таксонах СюасИпеа.

3. Исследовать частотно-амплитудные характеристики сигналов (частотные спектры).

4. Изучить различные типы изменчивости амплитудно-временного рисунка сигналов и системы коммуникации, в том числе, индивидуальную, внутрипопуляционную и географическую изменчивость призывных сигналов.

5. В ходе подготовки таксономических обзоров и ревизий групп близких видов, трудноразличимых по морфологическим признакам, оценить возможности применения анализа призывных сигналов в систематике цикадовых на видовом уровне.

6. Провести сравнительное исследование частотных, амплитудно-временных характеристик и репертуара (набора функциональных типов) вибрационных сигналов, а также репродуктивного поведения в разных трибах, подсемействах и семействах цикадовых.

Автор выражает глубокую благодарность своему научному консультанту заведующему кафедрой энтомологии МГУ им. М. В. Ломоносова профессору Р. Д. Жантиеву за постоянное внимание к работе на протяжении более чем 20 лет, ценные советы и замечания, профессору С. Ю. Чайке (кафедра энтомологии МГУ) за помощь при составлении плана диссертации и О. С. Корсуновской (кафедра энтомологии МГУ), внимательно прочитавшей' рукопись и обратившей наше внимание на ряд терминологических противоречий в неточностей. Консультации по различным вопросам, касающимся цикадовых, с профессором А. Ф. Емельяновым (ЗИН РАН), профессором Г. А. Ануфриевым (Нижегородский государственный университет) и Д. Е. Щербаковым (ПИН РАН) были чрезвычайно важны для автора и во многом способствовали формированию его научных взглядов. Автор благодарит сотрудника ИППИ РАН Д. Н. Лапшина за разработку схемы согласующего усилителя для виброрегистрирующей установки и консультации по техническим вопросам, а также сотрудницу того же института В. Ю. Веденину за ряд ценных советов, касающихся цифровой записи и анализа сигналов. Автор глубоко признателен своему отцу, сотруднику ОАО «Аэроприбор-Восход» Ю. В. Тишечкину за изготовление ряда элементов регистрирующей аппаратуры и технические консультации. Неоценимую помощь в наладке компьютера и программного обеспечения нам оказал А. Ю. Балашов (ОАО «Аэроприбор-Восход»). Возможность воспользоваться принадлежащим кафедре зоологии позвоночных биологического факультета МГУ сонографом была любезно предоставлена проф. A.A. Никольским.

Автор благодарит всех своих спутников в экспедициях и сотрудников учреждений, на базе которых ему приходилось работать. Особую благодарность автор выражает своей жене М. А. Бухваловой за помощь в проведении полевых исследований в Херсонской области, в Северной Осетии, Туве и Нижнем Поволжье, а также A.JI. Девяткину (каф. энтомологии МГУ) и К. А. Колесниченко (ботанический сад МГУ), участвовавшим в экспедициях по Крыму, Северо-западному Кавказу, Нижнему Поволжью и Заволжью, Южному Уралу, Восточной Сибири и Дальнему Востоку. Работы на стационаре кафедры энтомологии МГУ в южной Туркмении (Душак) проводились с любезного разрешения и при поддержке Д. П. Жужикова (каф. энтомологии МГУ). Большую помощь в организации работ в Нижнем Поволжье нам оказали Е. В. Комаров и Л. Б. Черезова (Волгоград). Проведение полевых исследований в южном Казахстане стало возможным благодаря всесторонней поддержке проф. И. Д. Митяева (институт зоологии АН Казахстана). Л. И. Барсова (каф. зоологии позвоночных МГУ) оказала нам неоценимую помощь при подготовке поездки в Алтайский государственный заповедник.

В разные годы исследования проводились при финансовой поддержке Международного научного фонда Дж. Сороса, программ «Биологическое разнообразие» (РАН), «Исследования в области фундаментального естествознания» (Санкт-Петербургский государственный университет) и «Университеты России» (Минобразования России), а также РФФИ (гранты 01−04−49 280, 05−04−48 586 и 07−04−349).

ОБЗОР ЛИТЕРАТУРЫ.

По структуре системы акустической коммуникации цикадовые подразделяются на две неравные группы. Первую образуют певчие цикады (сем. Cicadidae), издающие звуковые сигналы, распространяющиеся по воздуху. Звуковым аппаратом у этих насекомых обладают только самцы. Самки не поют и разыскивают полового партнера, ориентируясь по его сигналам. Для восприятия звуков у особей обоих полов имеются специальные тимпанальные органы.

Ко второй группе — относятся все прочие цикадовые. Нередко их объединяют под названием «мелкие цикадовые» (в англоязычной литературе — «small Auchenorrhyncha»), хотя это название, как и само объединение, не совсем корректны: во-первых, некоторые тропические формы не уступают по размерам наиболее крупным из певчих цикад, а во-вторых, в таксономическом отношении это группа сборная, то есть искусственная. Тем не менее, одна черта является общей для всех мелких цикадовых — для коммуникации они используют вибрационные сигналы, распространяющиеся по субстрату. Вследствие этого, они, в отличие от Cicadidae, лишены тимпанальных слуховых органов. Кроме того, развитым звуковым аппаратом у мелких цикадовых обладают и самцы, и самки, поэтому у подавляющего большинства видов акустическая связь двусторонняя: самец поет спонтанно, рецептивная самка отвечает ему, и в ходе этой переклички партнеры находят друг друга.

Объектами нашего исследования являются именно формы, издающие вибрационные сигналыисследование звуков певчих цикад не входило в задачи работы. Тем не менее, поскольку Cicadidae были одним из первых объектов биоакустики насекомых и к настоящему времени изучены достаточно полно, мы начнем данную главу с обзора литературы по этой группе.

1. АКУСТИЧЕСКАЯ КОММУНИКАЦИЯ ПЕВЧИХ ЦИКАД.

СЕМ. CICADIDAE).

Певчие цикады — сравнительно небольшое семейство, насчитывающее, по последним оценкам, около 2 100 описанных видовпредположительно общее их число составляет приблизительно 4 ООО (Sueur, 2001).

Литература

по биоакустике Cicadidae весьма обширна, и мы не ставим своей целью сделать ее обзор исчерпывающимнапротив, в данном разделе будут лишь кратко рассмотрены те вопросы, которые имеют прямое отношение к теме нашего исследования.

Наиболее ранние описания звукового аппарата певчих цикад принадлежат естествоиспытателям Эпохи Возрожденияссылки на соответствующие литературные источники можно найти в недавней обзорной работе Буляра (Boulard, 2006). В настоящее время существует множество публикаций как частного, так и общего характера, содержащих подробные иллюстрированные описания звуковых органов Cicadidae (например, Pringle, 1957; Жантиев, 1981; Boulard, 2006) — сведения, приведенные ниже, изложены по последней из вышеупомянутых работ.

Тимбалы певчих цикад представляют собой две симметричные мембраны, расположенные по бокам первого брюшного сегмента. Снаружи они выглядят, как слегка выпуклые кутикулярные пластинки, усиленные параллельными склеротизованными ребрами. Как правило, тимбалы отчасти или полностью скрыты под кутикулярными выростами (operculum), имеющими вид округлых или вытянутых продольно лопастей, прилегающих к брюшку снизу. Изнутри тимбал прикреплен коротким сухожилием к мощной тимбальной мышце. При ее сокращении он прогибается внутрь, при расслаблении — возвращается в исходное положение, генерируя при этом звуковые посылки, так называемые inи out-пульсы. Сигнал усиливается расположенными в брюшке резонансными камерами, которые представляют собой расширенные и видоизмененные участки трахей.

Ритм следования элементарных звуковых посылок у цикад определяется, с одной стороны, частотой нервных импульсов и мышечных сокращений, а с другой — свойствами самих тимбалов.

У одних форм тимбалы при прогибании генерируют за цикл работы, запускаемый одним нервным импульсом, два пульса, у других прогибание тимбала происходит в несколько этапов, на каждом из которых генерируется отдельный звуковой импульс (Попов, 1975). В результате, один пульс (посылка, издаваемая при однократном прогибании тимбала) может состоять из 4−6 дискретных импульсов (щелчков). Большинство Cicadidae издает сигналы с шумовым частотным спектром. У крупных видов максимум несущих частот располагается в слышимом диапазоне (Попов, 1975; Попов и др., 1985), у мелких — приближается к области ультразвука. Некоторые виды цикад, преимущественно, тропических, издают тональные сигналы. У них тимбалы отличаются мягкостью и эластичностью: звук, издаваемый при нажатии на тимбал свежеумерщвленного насекомого, почти не слышен. Вероятно, именно за счет этих свойств тимбальной мембраны подобные виды способны издавать тональные сигналыкроме того, определенную роль в этом, по-видимому, играют резонансные свойства трахейных мешков (Young, Josephson, 1983). Сигналы большинства певчих цикад сравнительно однородны по частотным характеристикам, однако в песнях некоторых видов имеются частотные модуляции или наблюдается чередование различающихся по частотному спектру фрагментов (Sueur, 2002).

Для восприятия звуков у цикад имеются сложно устроенные парные тимпанальные органы, также расположенные в первых сегментах брюшка. Чувствительным элементом в таком органе служит тонкая тимпанальная мембрана, имеющая вид прозрачной или слегка матовой перепонки. На ее поверхности лежит хитиновое утолщение, от которого отходит аподема, связанная с рецепторами тимпанального органа — хордотональными сенсиллами. Изнутри к тимпанальной мембране примыкают трахеальные воздушные мешки, образующие затимпанальную полость, которая, по крайней мере, у некоторых видов, определяет частотную настройку органов слуха.

Репертуар цикад насчитывает не менее шести функциональных типов сигналов. Используемая ниже терминология принята по работе Попова (1975).

У большинства видов самец издает главным образом один звуковой сигнал, имеющий видоспецифичный амплитудно-временной рисунок. Его основная функция, вероятно, состоит в привлечении конспецифических самок, в связи с чем сигналы этого типа обычно называют призывными. Если самцы склонны образовывать плотные скопления, призывный сигнал может выполнять также агрегационные функции (Sueur, Aubin, 2002).

У некоторых видов при приближении самки самец перестает издавать призыв и начинает исполнять копуляционный сигнал. При этом самка нередко сначала садится на некотором расстоянии от самца, а в процессе издавания копуляционного сигнала постепенно приближается к нему.

Если несколько самцов оказываются поблизости друг от друга, они иногда начинают издавать сигналы агрессии.

Будучи схвачены хищником или взяты рукой, самцы крупных видов цикад издают сигналы бедствия (их также называют сигналами протеста). Нужно заметить, что данный сигнал никак не влияет на акустическую активность находящихся рядом особей, то есть он не выполняет для них предупреждающей функции (Вои1агс1, 1994). Поскольку громкость звуков цикад достаточно велика, сигналы бедствия, вероятно, могут служить для отпугивания нападающих мелких хищников.

Многие цикады, взлетая при приближении человека, издают короткий характерный звук — сигнал тревоги.

Наконец, у ряда видов имеется так называемый непрерывный сигнал, функция которого до сих пор остается невыясненной. Он представляет собой продолжительную последовательность однотипных пульсов и на слух воспринимается, как высокочастотное жужжание постоянной амплитуды. Поющий самец обычно исполняет призывный и непрерывный сигналы попеременно, переключаясь с одного на другой раз в несколько минут. Поскольку сигналы этого типа у разных видов неразличимы, вряд ли они могут служить для привлечения самки. Предположение о том, что они выполняют защитную функцию, также неубедительно, поскольку молчащий самец гораздо менее заметен для хищников, нежели поющий.

Наиболее разнообразны по структуре призывные сигналы, поскольку именно они служат для распознавания конспецифического полового партнера и, следовательно, должны отличаться от песен всех симпатрических видов. В простейшем случае сигнал представляет собой трель однотипных пульсов, как, например, у европейской С’юас1еиа montana Scop. (Попов, 1969; Gogala, Trilar, 2004) или у некоторых видов Tibicina (Попов, 1969; Sueur, Puissant, 2003). Иногда пульсы объединены в более или менее стабильные по структуре повторяющиеся группы — серии. Нередко сигнал состоит из чередующихся компонентов с различной структурой, за счет чего его временной рисунок сильно усложняетсясигналы такого типа обычно называют фразами. Среди видов, обитающих на юге европейской России, подобные сигналы издают Lyristes plebejus Scop., Cicadetta dimissa Hag. (Попов, 1975) и С. podolica Eichw. (Gogala, Trilar, 2004), кроме того, большой сложностью отличаются песни целого ряда тропических форм (Boulard, 1991, 2006; Villet, 1988).

Многочисленные наблюдения свидетельствуют о том, что при поиске конспецифического полового партнера певчие цикады ориентируются именно по сигналам. Это открывает большие возможности для использования их анализа в систематике, тем более что многие виды Cicadidae трудноразличимы как внешне, так и по строению гениталий самца. В настоящее время благодаря применению акустического анализа решен целый ряд сложных таксономических вопросов, в частности, показано, что многие широко распространенные и обычные формы в действительности представляют собой комплексы криптических видов, разделение которых по особенностям структуры сигналов позволило выявить и надежные морфологические признаки для их диагностики.

Широкомасштабное сравнительное исследование сигналов певчих цикад бывшего СССР в течение многих лет проводил A.B. Попов с соавторами, опубликовавший описания и осциллограммы сигналов ряда форм, а также описавший несколько новых видов (Попов, 1969, 1975, 1989, 1990, 1997, 1998; Попов, Сергеева, 1987; Попов и др., 1985, 1991; Popov,.

1981). К сожалению, в последние годы работы по биоакустике Cicadidae России были прекращены, хотя многие таксономические проблемы в этой группе так и остались нерешенными. Исследования зарубежных авторов в Средиземноморье и в Малой Азии также показали, что некоторые широко известные и обычные формы представляют собой комплексы криптических видов.

С появлением доступной портативной звукозаписывающей аппаратуры биоакустический анализ нашел широкое применение и в систематике тропических видовчтобы не перегружать диссертацию ссылками, не имеющими прямого отношения к тематике наших исследований, отошлем интересующихся к недавно изданному каталогу работ, содержащих описания сигналов певчих цикад (Sueur, 2001). В нем в систематическом порядке перечислены все изученные виды с указанием того, какого рода информация о сигналах представлена в той или иной работе (осциллограммы, сонограммы, графики суммарного частотного спектра и т. п.) и ссылками на первоисточники. На момент подготовки этого списка в литературе имелись описания сигналов 262 видов, что составляет 12% от 2100 описанных или 7% от 4000 предположительно существующих в природе видов Cicadidae.

Таким образом, значение биоакустических признаков (как структуры сигналов, так и связанного с их из даванием поведения) для систематики цикад необычайно велико и в настоящее время общепризнанно. Включение осциллограмм сигналов в первоописания и другие таксономические работы стало традицией, и таксономические выводы, не подкрепленные анализом сигналов, нередко воспринимаются специалистами по певчим цикадам как недостаточно убедительные.

2. ВИБРАЦИОННАЯ КОММУНИКАЦИЯ ЦИКАДОВЫХ.

О том, что не только певчие цикады, но и все остальные представители подотряда обладают развитой системой акустической коммуникации, стало широко известно только после выхода в свет монографии Оссианнильссона (Ossiannilsson, 1949), хотя упоминания об этом появились гораздо раньше — более чем за полвека до ее публикации.

Первая известная нам работа на эту тему датируется 1889-м годом (Giard, 1889). Автор, изучая явление паразитарной кастрации у Typhlocybinae (Cicadellidae), обнаружил, что у самцов редукции могут подвергаться не только гениталии, но и расположенные внутри брюшка парные кутикулярные выросты — аподемы второго стернита. Поскольку у самок подобные структуры отсутствуют, напрашивался вывод, что они каким-то образом связаны с половой функцией. Автор предположил, что они гомологичны звуковому аппарату певчих цикад.

О способности мелких цикадовых издавать звуки впервые сообщил Киркальди, слышавший тихие звуковые сигналы Perkinsiella sacharicida Kirk. (Delphacidae) (Kirkaldy, 1907). Он же описал стридуляционный аппарат на задних крыльях некоторых видов большого, преимущественно тропического сем. Derbidae (Kirkaldy, 1907). К сожалению, экспериментальных подтверждений того, что эти структуры действительно функционируют как стридуляционные органы, до сих пор не существует. Представители единственного изученного в плане биоакустики рода Cedusa лишены стридуляционных органов и при издавании сигналов не совершают движений крыльями (Tishechkin, 20 036, 2009).

В первой половине XX в. все более широкое использование в систематике цикадовых начали находить признаки строения гениталий самцов. Исследуя вываренные в щелочи препараты брюшка, многие авторы обнаружили, что у ряда форм, в частности, у Typhlocybinae (Cicadellidae), видоспецифическими признаками обладают не только структуры полового аппарата, но и аподемы первых брюшных сегментов. Впервые форма аподем была использована для диагностики близких видов Empoasca (Paoli, 1930, 1932, 1936). При этом было отмечено, что аподемы и два идущих к ним больших мускульных тяжа развиты только у самцов и, по всей вероятности, связаны с функцией размножения (Paoli, 1930).

В небольшой работе, посвященной исследованию звуковых органов Amrasca devastans Dist. (ныне A. biguttula Ishida, Typhlocybinae), было выдвинуто неверное предположение, что аподемы, деформируясь при сокращении прикрепленных к ним мышц, генерируют щелчки, то есть являются функциональными аналогами тимбалов певчих цикад (George, 1933, цит. по: Ossiannilsson, 1949). Сходная, хотя и более сложная гипотеза была выдвинута для объяснения механизма работы звукового аппарата Ribautiana ulmi L. (Typhlocybinae) (Vondracek, 1949).

Рибо в общей части посвященного тифлоцибинам выпуска «Фауны Франции» в качестве одного из отличительных признаков подсемейства называет «стридуляционный аппарат» (appareil stridulatoire) (Ribaut, 1936). Он совершенно справедливо отмечает, что роль «вибрирующей мембраны» в нем играют части первого брюшного тергита, куда прикрепляются мощные мышцы, идущие от аподем.

Среди других цикадовых структуры, сходные с тимбалами певчих цикад, были описаны у представителей Aetalionidae {Darthula и Aetalion) (Evans, 1946).

В эти же годы были опубликованы предварительные сообщения Оссианнильссона (Ossiannilsson, 1946, 1948), предшествовавшие публикации его монографии. Сама монография увидела свет в 1949 году (Ossiannilsson, 1949) и сразу принесла ее автору широкую известность в кругах специалистов. В ней были представлены результаты сравнительного исследования звукового аппарата и акустических сигналов более ста видов североевропейских цикадовых из семи семейств.

Оказалось, что у мелких цикадовых звуковой аппарат построен по тому же принципу, что и у Cicadidae, но, в отличие от последних, им обладают представители обоих полов. Тимбалы располагаются на дорзальной стороне первого брюшного сегмента и у разных видов могут быть как гладкими, так и ребристыми. У насекомых с удаленными крыльями Оссианнильссон наблюдал вибрацию соответствующих частей первого брюшного тергитав ряде случаев удавалось услышать и издаваемые в этот момент звуки.

К тимбалам прикрепляются дорзовентральные мышцы, которые, по всей вероятности, являются гомологами тимбальных мышц певчих цикаду самок они в среднем развиты существенно слабее. Нужно заметить, что один из авторов современной системы высших таксонов Delphacidae М. Аше (Asche, 1985) считает одинаковое развитие звуковых органов у представителей этого семейства первичным (состояние, близкое к наблюдаемому у современных Asiracinae), а все проявления полового диморфизма объясняет вторичной редукцией.

Половой диморфизм наблюдается и в размерах некоторых продольных мышц: у самцов они развиты сильнее и, вероятно, также имеют отношение к издаванию сигналов. По-видимому, их сокращение приводит к изгибанию брюшка, что вызывает деформацию тимбалов и изменение частоты колебаний. Действительно, у многих цикадовых во время пения можно наблюдать движения брюшка в дорзовентральной плоскости, частота которых соответствует периоду повторения ритмических элементов сигнала.

Таким образом, строение звукового аппарата цикадовых было исследовано с почти исчерпывающей полнотой. Немногочисленные более поздние работы частного характера, выполненные на отдельных видах Cicadellidae (Smith, Georghiou, 1972; Shaw, Carlson, 1979), полностью подтвердили данные Оссианнильссона.

Поскольку аппаратуры, пригодной для регистрации и анализа столь слабых звуковых сигналов в послевоенные годы не существовало, Оссианнильссон в большинстве случаев был вынужден ограничиваться их прослушиванием. Для этого он помещал насекомых вместе с частями кормового растения в пробирку, горлышко которой затягивал марлей, и приставлял к уху, а за их поведением наблюдал с помощью зеркала. Услышанные сигналы Оссианнильссон описывал звукоподражательными словами или нотными знаками.

Кроме того, были сделаны попытки записать сигналы, воспринимаемые микрофоном. Наиболее адекватным методом оказалась регистрация при помощи так называемого радиографа, использовавшегося телеграфистами для записи сообщений в коде азбуки Морзе. Данный прибор представлял собой самописец, перо которого при поступлении на вход электрического сигнала начинало колебаться с постоянной частотой и амплитудойэто позволяло с достаточной точностью отображать временной рисунок сигнала, получая грубый аналог осциллограммы. В работе приведены сделанные таким образом записи сигналов 35 видов из 4 семействнужно признать, что все они достаточно легко «узнаваемы» для современного специалиста, привыкшего работать с осциллограммами.

По структуре системы коммуникации мелкие цикадовые, как оказалось, во многом отличаются от других насекомых. Во-первых, в отличие от большинства кузнечиков, сверчков и певчих цикад, мелкие Cicadinea, как правило, не поют непрерывно в течение продолжительного времени, а издают сравнительно короткие сигналы с нерегулярными, порой, весьма продолжительными интервалами, что сильно затрудняет работу экспериментатора.

Во-вторых, временной рисунок сигналов Cicadinea нередко достигает необычайной сложности и в этом отношении превосходит все известные звуки других насекомых. У ряда видов репродуктивное поведение, помимо сигналов, сопровождается своеобразными телодвижениями, названными в монографии «dancing movements» .

Набор функциональных типов (репертуар) сигналов оказался достаточно обширным. В общей части своей монографии Оссианнильссон выделяет следующие типы:

1. Обычные сигналы самцов (common songs). Сюда он относит сигналы, спонтанно издаваемые одиночным самцом, не демонстрирующим какой-либо определенной поведенческой активности. В действительности эта категория является сборной, т.к. в нее входят, с одной стороны, призывные сигналы (в англоязычной литературе — calling signals), предназначенные для привлечения рецептивных самок, а с другойтерриториальные (territorial signals), служащие для регуляции дистанции между особями на растении.

2. Сигналы ухаживания (calls of courtship), издаваемые самцом перед копуляцией. В настоящее время большинство исследователей придерживается более дробного деления: сигналы самца, поющего рядом с рецептивной самкой, называют сигналами ухаживания в узком смысле слова (courtship signals), а для сигналов, издаваемых в последние мгновения перед установлением генитального контакта, используют термин «прекопуляционные сигналы» (precopulatory signals). Подобный подход вполне оправдан, поскольку у ряда видов сигналы, издаваемые на разных стадиях полового поведения, существенно различаются.

3. Сигналы приглашения (calls of invitation), издаваемые рецептивной самкой в ответ на призыв самца. В современной литературе их обычно называют ответными сигналами (reply signals).

4. Сигналы спаривания (calls of pairing), издаваемые самцом во время копуляции. В более поздних работах, как правило, обозначаются термином «копуляционные сигналы» (copulatory signals).

5. Сигналы соперничества (calls of rivalry), издаваемые особями, находящимися на одном растении в непосредственной близости друг от друга. Другие авторы иногда называют их сигналами агрессии (aggressive signals).

6. Сигналы протеста (calls of distress). В эксперименте насекомые издают сигналы этого типа, будучи взяты рукой, зафиксированы на предметном столике и т. п. Другое их название — сигналы беспокойства (disturbance sounds/signals).

Как справедливо отмечено в монографии, в ряде случаев выяснить функциональное назначение сигнала удается лишь после продолжительных наблюдений и изучения репродуктивного поведения насекомых. Поэтому большинство услышанных сигналов Оссианнильссон отнес к категории «обычных» .

Несмотря на тщательные поиски, слуховых органов, сходных с таковыми певчих цикад, у прочих цикадовых обнаружить не удалось. В связи с этим автор высказал совершенно верное предположение, что эти насекомые воспринимают не звуковую, а вибрационную составляющую сигнала, распространяющуюся по субстрату — стеблям и листьям растений. Тем не менее, последующие исследователи в течение более 20 лет упорно пытались регистрировать именно звуковой компонент сигналов при помощи микрофона, что было связано с большими методическими трудностями.

Таким образом, именно благодаря Оссианнильссону тот факт, что не только певчие цикады, но и все остальные Cicadinea обладают развитой системой акустической коммуникации, стал известен большинству энтомологов. Морфологический раздел его монографии впоследствии стал классическим, чего нельзя сказать о главах, посвященных описанию сигналов. Предпринятые Оссианнильссоном попытки записи сигналов продемонстрировали несовершенство существовавшей в те времена электронной аппаратуры и ее непригодность для подобных целей. В связи с этим долгие годы никто из исследователей не отваживался вернуться к изучению данной проблемы. Сам Оссианнильссон навсегда оставил эту тематику и всю свою дальнейшую деятельность посвятил изучению фауны и систематики североевропейских цикадовых и листоблошек.

Прошло почти десять лет, прежде чем вышла из печати следующая работа по биоакустике цикадовых, ознаменовавшая наступление качественно нового этапа в развитии этой области науки (Striibing, 1958). Она была выполнена X. Штрюбинг (университет Западного Берлина) и посвящена изучению акустической коммуникации Calligypona (ныне Struebingianella) lugubrina Boh. (Delphacidae). Оказалось, что у данного вида двусторонняя акустическая связь играет решающую роль при поиске полового партнера. Статья была проиллюстрирована осциллограммами сигналов самца и самкиэто были первые приведенные в литературе осциллограммы сигналов мелких цикадовых.

Вскоре после этого была опубликована статья, содержащая описания сигналов ряда клопов и 13 видов цикадовых из семейств Aphrophoridae, Clastopteridae, Cicadellidae, Fulgoridae и Membracidae (Moore, 1961). К сожалению, задачи автора ограничивались тем, чтобы зарегистрировать любые издаваемые насекомыми звукиникакой информации об их функциях в статье не содержится. Результаты представлены в виде сонограмм, но без сопровождающих их осциллограмм, что в сочетании с отсутствием данных о поведении насекомых делает работу крайне малоинформативной. Можно лишь предположить, что на большинстве иллюстраций представлены невидоспецифические однотипные территориальные сигналы.

Гораздо более успешно проводились исследования в Берлине. После отработки методики записи Штрюбинг приступила к планомерному изучению систематики и биологии, в том числе, акустической коммуникации цикадок из сложного в таксономическом отношении рода Euscelis (Cicadellidae, Deltocephalinae). Анализ сигналов использовали для выяснения статуса сомнительных форм и проверки их видовой самостоятельности (Strubing, 1965, 1970). Во второй работе, в частности, было проведено сравнение сигналов гибридных особей, полученных при скрещивании Е. alsius Rib. и Е. plebejus Fall., с сигналами родительских видовоказалось, что песни гибридов имеют «промежуточный» вариант временного рисунка. Продолжалось и изучение сигналов Delphacidae (Strubing, 1967; Strubing, Hasse, 1975).

Несколько позже исследования по биоакустике мелких цикадовых были начаты в Кардиффском университете (Великобритания) под руководством Майкла Клэриджа. Целью работы был поиск надежных признаков для различения близких видов Oncopsis (Cicadellidae, Macropsinae). На первом этапе были зарегистрированы сигналы самца, находящегося рядом с самкой (Claridge, Howse, 1968). Позже удалось также записать сигналы, издаваемые одиночными самцами Oncopsis (Claridge, Reynolds, 1973). Оказалось, что они сильно отличаются от описанных в предыдущей работе, то есть у видов этого рода существует как издаваемый спонтанно призыв, так и сигнал ухаживания. При этом самец, находящийся рядом с самкой, обычно сразу начинает издавать сигналы второго типа.

В 70-е годы исследования по биоакустике мелких цикадовых проводились и в США. В ходе сравнительного изучения коммуникации семи видов рода Empoasca (Cicadellidae, Typhlocybinae), у каждого вида были зарегистрированы сигналы от двух до пяти различных типов (Shaw et al., 1974). К сожалению, двторы вслед за Оссианнильссоном (Ossiannilsson, 1949) оперировали понятием «обычный сигнал». В результате у большинства видов описано два типа «обычных сигналов» — судя по осциллограммам, один из них является территориальным, другойпризывным. У трех видов удалось наблюдать репродуктивное поведение. Находясь рядом с рецептивной самкой, самцы двух видов издавали сигналы ухаживания, в то время как у третьего в этой ситуации был зарегистрирован всё тот же призыв, который, таким образом является у этого вида полифункциональным. Также, у представителей подрода Empoasca удалось записать ответные сигналы самок. Аналогичное исследование было выполнено на двух видах Agalliinae (Cicadellidae) (Shaw, 1976).

Эти работы внесли значительный вклад в изучение системы коммуникации цикаделлид. Подробные описания, проиллюстрированные осциллограммами хорошего качества на разных скоростях развертки, дают полное представление о структуре сигналов и вполне соответствуют современным стандартам, принятым в биоакустике насекомых. К сожалению, дальнейшего продолжения эти исследования не получили.

Менее удачным следует признать выполненное в те же годы исследование сигналов двух близких форм рода МасгоБ1е1ез (СюаёеШёае, ВекосерЬаНпае, Масгс^е^ш) (РигсеП, ЬоЬег, 1976). У них были зарегистрированы сигналы нескольких типов, однако их функции остались неизвестными. Во время экспериментов микрофон и садок с насекомыми оборачивали звукоизолирующим материалом, что не позволяло наблюдать за поведением насекомых. Даже теперь, располагая данными по биоакустике европейских Масгс^еПш (ТЪЬесЬкт, 2000а), с уверенностью определить функциональное назначение описанных в работе сигналов невозможно.

Таким образом, в течение последующих 25 лет после выхода в свет монографии Оссианнильссона (Озз1апш1550п, 1949) исследования по биоакустике цикадовых шли крайне вяло. Основным препятствием оставалось отсутствие достаточно чувствительной аппаратуры и, как следствие, крайняя сложность и трудоемкость методики регистрации сигналов. Тем не менее, стало очевидно, что различия во временном рисунке сигналов представляют собой надежный таксономический признак, использование которого для различения близких форм видового ранга и выяснения их таксономического статуса весьма перспективно. Кроме того, было показано, что как структура, так и репертуар сигналов крайне разнообразны и могут резко различаться у разных видов.

В 1974 г. была опубликована небольшая работа японских авторов, в корне изменившая представления об акустической коммуникации мелких СюасНпеа (1сЫка, уа, ЬЪи, 1974). Занимаясь изучением биологии дельфацид — вредителей риса, исследователи обратили внимание на тот факт, что перед копуляцией рецептивные самки вибрируют брюшком. При этом, если партнеры сидят на разных растениях, самец реагирует на самку, лишь когда стебли находятся в физическом контакте друг с другом. Как только контакт нарушается, он теряет ориентировку и перестает замечать самку, даже если по прямой расстояние до нее невелико. Из этого авторы сделали вывод, что самец ориентируется исключительно по вибрационным сигналам, а зрительные, химические и другие стимулы не играют роли в поиске полового партнера.

Для регистрации сигналов использовали пьезокристаллический адаптер (головку звукоснимателя) от проигрывателя для виниловых дисков. Иглу адаптера присоединяли к стеблю растенияэто позволяло с легкостью записывать вибрационные сигналы, одновременно наблюдая за поведением насекомых.

В ходе дальнейших исследований были зарегистрированы сигналы трех видов Ве1рЬас1ёае (1сЫкауа е! а1., 1975; 1сЫкауа, 1976). Оказалось, что у самцов они имеют вид сложных одиночных или повторяющихся фраз, в то время как у самок состоят из трелей простых однотипных пульсов. Самец поет спонтанно, сидя на одном месте. Услышав ответ самки, он начинает перемещаться по, растению, продолжая время от времени издавать призыв. Рецептивная самка отвечает ему, не меняя своего местоположенияв результате партнеры находят друг друга. Через несколько минут после копуляции самец нередко снова начинает петь, самка же перестает реагировать на сигналы самцов.

Как самки, так и самцы отвечали на конспецифические сигналы особей противоположного полагетероспецифические сигналы не вызывали у них никакой реакции. Таким образом, было окончательно доказано, что именно различия в структуре сигналов представляют собой у цикадовых основной прекопуляционный репродуктивный барьер и препятствуют скрещиванию близких видов.

Наблюдения в природе и отлов клейкими ловушками показали, что в период размножения двигательная активность самцов дельфацид резко возрастает (Ichikawa, 1976). Они активно разыскивают самок, перелетая со стебля на стебель и издавая сигналы на каждом из них.

Также удалось наблюдать работу миниатюрных тимбалов этих насекомых. Для этого самца с предварительно удаленными крыльями вместе со стеблем кормового растения помещали под бинокулярный микроскоп и ретранслировали ему сигналы рецептивной самки, на которые он тут же начинал отвечать.

Это открытие стало началом современного этапа в биоакустике мелких цикадовых. Вскоре большинство исследователей, работавших в этой области, перешли на использование разного рода вибродатчиковрегистрация сигнала при помощи микрофона в дальнейшем практиковалась крайне редко (Heady et al., 1986; Kehlmaier, 2000).

Все последующие работы в соответствии с их тематикой можно разделить на четыре группы. Первую составляют описания сигналов и, как правило, связанного с ними поведения одного или нескольких близких видов. Иногда также исследовали влияние различных факторов на вибрационную коммуникацию или проводили эксперименты с ретрансляцией сигналов и их моделей подопытным насекомым.

Вторая группа работ носит таксономический характер. В них анализ сигналов использовался для выяснения статуса сомнительных форм видового ранга или при изучении микроэволюционных процессов.

Третье, возникшее сравнительно недавно направление в биоакустике цикадовых, связано с изучением социального поведения представителей сем. Membracidae.

Наконец, четвертую, небольшую, но весьма важную группу составляют работы методического и физического плана.

В одной из первых работ, выполненных с применением вибродатчиков, были описаны сигналы самцов и самок европейской носатки Dictyophara europaea L. (Dictyopharidae) (Strobing, 1977). Сигналы параллельно регистрировали и микрофономполученные в обоих случаях осциллограммы оказались практически неразличимыми. В дальнейшем эти данные, иногда даже с одними и теми же иллюстрациями, были воспроизведены еще в ряде работ (Strobing, Rollenbach, 1992; Strobing, 1999; Strobing, 2006).

Позднее теми же авторами были описаны сигналы горбатки Stictocephala bisonia Kopp, Yonlce (Membracidae, Smiliinae) (Strobing, Rollenbach, 1992; Strobing, 1999). В обеих работах авторы пытаются проводить сравнение системы коммуникации D. europaea и S. bisonia. Поскольку изученные виды принадлежат к разным, причем весьма крупным и неоднородным надсемействам (Fulgoroidea и Membracoidea), заключения, построенные на столь ограниченном материале, представляются совершенно несостоятельными.

Осциллограммы и сонограммы сигналов горбатки Spissistilus festinus (Say) из того же подсемейства Smiliinae, к которому относится S. bisonia, приведены в работе Ханта (Hunt, 1993). Как и у предыдущего вида, репертуар S. festinus включает только два типа сигналов: призыв, который самец издает как спонтанно, t? k и на всех стадиях репродуктивного поведения, и ответ самки. Услышав ответные сигналы, самец начинает перемещаться по растению в поисках самки, в то время как последняя остается на одном месте и время от времени отвечает ему.

У Enchenopa binotata Say, относящегося к подсемейству Membracinae, система коммуникации построена намного сложнее (Hunt, 1994). Самец спонтанно издает призывные сигналы, находясь рядом с самкой, исполняет сигнал ухаживания, а непосредственно перед копуляцией издает копуляционный сигнал.

Еще более богат акустический репертуар Ennya chrysura (Membracidae: Smiliinae): всего у этого вида были зарегистрированы сигналы восьми функциональных типов (Miranda, 2006). К сожалению, при обозначении сигналов автор крайне неудачно сочетает общепринятую терминологию (например, термин «сигнал ухаживания») с произвольными названиями, смысл которых не всегда понятен непосвященному читателю («vibe-B», «vibe-D», «bleat», «siren»). Тем не менее, из описания ситуаций, в которых регистрировали тот или иной сигнал, можно уяснить, что самцы Е. chrysura издают призывные сигналы, сигналы ухаживания, конкурентные сигналы, сигналы беспокойства и протеста, в то время как у самок имеются лишь ответные сигналы и сигналы протеста. Кроме того, особи обоих полов издают сигналы еще одного типаих назначение осталось невыясненным.

В последние годы американскими авторами было начато сравнительное исследование вибрационных сигналов горбаток Нового Света. Перспективы его необычайно широки, так как Membracidae достигают максимального разнообразия именно в тропической Америке. К настоящему моменту получены записи сигналов имаго и/или личинок около пятидесяти видов (Cocroft, De Luca, 2006; Cocroft, McNett, 2006), однако пока большая часть этого материала остается неопубликованной.

Представители самого большого семейства цикадовых — Cicadellidae, насчитывающего по современным оценкам до 30 000 видов, оказались гораздо менее популярным объектом биоакустики. Отчасти это объясняется их мелкими размерами и высокой подвижностью, что сильно затрудняет работу экспериментатора.

Наиболее подробно вибрационная коммуникация была исследована у Amrasca bignttula Ishida (в цитируемых статьях приводится под названием A. devastans (Dist.), Cicadellidae, Typhlocybinae, Empoascini) — серьезного вредителя хлопчатника (Kumar, 1988; Kumar, Saxena, 1985; Saxena, Kumar, 1980, 1984a, 6, 1986). Репертуар этого вида насчитывает сигналы пяти типов (Saxena, Kumar, 1984а). Как и у других цикадовых, готовый к копуляции самец спонтанно издает призывные сигналы, а рецептивная самка отвечает ему. После этого самец начинает ее разыскивать, передвигаясь не как при обычной ходьбе, а резкими мелкими шагами, часто меняя направления движения и регулярно совершая короткие остановки. Подобные движения сопровождаются соответствующими ритмичными шумами, кроме того, время от времени самец издает призыв. Приблизившись к самке, он исполняет сигналы ухаживания, а затем прекопуляционные и копуляционные сигналы. Заметим, что подобное своеобразное поведение, по нашим данным, характерно для представителей двух триб тифлоцибин — Empoascini и Alebrini (Tishechkin, 2001), однако в других работах зарубежных исследователей по этим группам (Shaw et al., 1974; Gillham, 1992) никаких упоминаний о нем не содержится.

Описание призывного сигнала еще одного вида EmpoasciniJacobiasca lybica (Bergevin, Zanon) приведено в небольшой заметке Квартау с соавторами (Quartau et al., 1992).

Вибрационная коммуникация Zyginidia pullula (Boh.) (Cicadellidae, Typhlocybinae, Erythroneurini) описана итальянскими авторами (Mazzoglio, Arzone, 1987). Репродуктивное поведение этого вида оказалось сходным с таковым большинства других цикадовых. К сожалению, уровень помех на представленных в статье осциллограммах очень высок, из-за чего они дают лишь самое общее представление о структуре сигналов.

Также было проведено исследование акустической коммуникации четырех западноевропейских видов Alebra (Cicadellidae, Typhlocybinae, Alebrini) (Gillham, 1992). Работу трудно признать удачной: несмотря на то, что автор наблюдал репродуктивное поведение у всех видов, он сумел зарегистрировать только призывные сигналы самцов. Из-за недостаточной чувствительности аппаратуры описанных нами (Tishechkin, 2001) сигналов ухаживания, копуляционных сигналов самца и ответа самки услышать не удалось, и они остались незамеченными, равно как и своеобразное поведения ухаживания, сходное с описанным выше у A. biguttula.

Среди других подсемейств цикаделлид наибольшее внимание привлекали к себе Deltocephalinae — вредители сельскохозяйственных культур.

Имеются описания призывных сигналов самцов и ответных сигналов самок четырех видов Nephotettix (Cicadellidae, Deltocephalinae, Stirellini), вредящих рису в юго-восточной Азии (Inoue, 1982). В опытах с ретрансляцией сигналов самки проявляли строгую избирательность и не отвечали на призыв гетероспецифических самцов. В то же время, они демонстрировали высокий процент положительных реакций не только на интактный сигнал своего вида, но и на его отдельные компоненты. Эти исследования еще раз подтвердили тот факт, что различия в структуре призывных сигналов представляют собой важнейший прекопуляционный репродуктивный барьер и могут успешно использоваться в систематике для различения близких видов.

Было проведено подробное исследование вибрационной коммуникации и связанного с ней поведения Graminella nigrifrons (Forbes) (Cicadellidae, Deltocephalinae, Deltocephalini) (Hunt, Nault, 1991; Heady, Nault, 1991; Hunt et al.', 1992; Hunt, Morton, 2001). Призывный сигнал данного вида представляет собой фразу длительностью 15−20 с, состоящую из трех частей, в то время как сигналы самки имеют вид коротких одиночных щелчков (Heady, Nault, 1991). В период размножения самцы начинают перемещаться с растения на растение, издавая на каждом стебле призывный сигнал. Такое поведение авторы называют «call-fly strategy» (Hunt, Nault, 1991), ранее оно уже было описано у нескольких видов Delphacidae (Ichikawa, 1976).

Для выявления информативных элементов в песне самца рецептивным самкам ретранслировали интактные призывные сигналы и их фрагменты (Hunt et al., 1992). Вторая и третья части сигнала в отдельности были столь же привлекательны для самок, как и полный сигнал, однако первая (низкоамплитудная) часть практически не вызывала у них ответной реакции.

Недавно были опубликованы описания сигналов и поведения двух австралийских видов Cicadellidae: Stenocotis depressa (Walker) (Ledrinae) и Austrolopa brunensis Evans (Ulopinae) (Percy, Day, 2005). Согласно однократным наблюдениям, самец 5″. ¿-¡-ергеяяа, выпущенный в пробирку с самками, почти сразу же приблизился к одной из них и, сидя у нее на спине, исполнил серию весьма сложных по структуре сигналов, сопровождавшихся характерными телодвижениями.

На основании увиденного авторы делают весьма поспешный и ошибочный вывод, что, во-первых, у данного вида самец находит самку, не используя вибрационной коммуникации, а во-вторых, что сигналы & с1ерге88а передаются от одной особи к другой не через субстрат, а при непосредственном контакте. Как известно, самцы многих видов, оказавшись рядом с самкой, нередко приступают к ухаживанию, не издавая перед этим призывных сигналов (например, виды Опсорягз, см. С1апс1§ е, НоУзе, 1968). Описанный эксперимент проводился в небольшой пластиковой пробиркенеудивительно, что такие крупные насекомые, как йергезБа (длина тела самки может достигать 1.5 см), находясь в столь ограниченном пространстве, смогли тут же обнаружить друг друга, не издавая сигналов. Дальнейшее поведение самца ничем не отличается от описанного у многих других цикадовых (см. например, ТЫтесЫст, 2003а). Тот факт, что непосредственно перед копуляцией самец в течение какого-то времени поет, находясь у самки на спине, вовсе не исключает возможности передачи сигналов от особи к особи также и через субстрат.

Другое необычное, по мнению авторов, явление наблюдали у А. Ьгипетгя. Две-три самки этого вида, находясь на одном растении, поочередно издавали короткие серии пульсов, выполняющие, вероятно, функцию территориальных или конкурентных сигналов. Действительно, территориальное поведение у цикадовых более характерно для самцов, тем не менее, оно было описано и у самок некоторых видов, например, у представителей родов ИогаШга и ОогусеркаЫз (^ЬесЫап, 2000а).

В литературе также имеются описания сигналов трех североамериканских Cicadellinae (один вид из трибы Cicadellini, два — из Proconiini) (Percy et al., 2008). У двух из них были зарегистрированы призыв самца и ответ самки, у одного — спонтанно издаваемые сигналы двух типов, вероятно представляющие собой вариации призывного сигнала. Сигналы характеризуются сравнительно низкой основной частотой (у двух видов — менее 100 Гц, у одного — около 230 Гц), в некоторых из них отчетливо выражены частотные модуляции. Обе эти особенности характерны и для палеарктических представителей подсемейства (Tishechkin, 2001).

Этим опубликованные зарубежными авторами данные по биоакустике Cicadellidae практически исчерпываются. Сведения об акустических сигналах представителей других групп Cicadinea еще более фрагментарны.

Нам известны всего три работы по биоакустике Cercopoidea. Первая представляет собой краткое, иллюстрированное единственной осциллограммой описание призывного сигнала Machaerota rostrata (Walker) — представителя почти исключительно тропического семейства Machaerotidae (Morgan, Claridge, 1993). В опубликованной сравнительно недавно статье по биологии и распространению Cercopis vulnerata Rossi (Cercopidae) в Нижней Саксонии приводятся осциллограммы призывного сигнала самца (Kehlmaier, 2000). Для регистрации сигналов использовали микрофон (!) — несмотря на подробное изучение репродуктивного поведения, никаких сигналов, кроме призывных, у этого вида автор зарегистрировать не сумел.

Намного больший интерес представляет исследование вибрационной коммуникации двух южноамериканских видов Cercopidae (Machado et al., 2001). Показано, что, как и у прочих цикадовых, коммуникация у церкопид двусторонняя: самец поет спонтанно, рецептивная самка отвечает ему, после чего он начинает обследовать растение, в то время как самка остается на одном месте. Интересно отметить, что как репертуар, так и структура сигналов во многом сходны с таковыми у изученных нами палеарктических Cercopidae (Tishechkin, 20 036).

Среди Fulgoroidea основными объектами биоакустики остаются представители Delphacinae (Delphacidae), поскольку с ними легко работать в эксперименте и их сравнительно просто содержать в культуре.

На примере бурой рисовой цикадки {Nilaparvata lugens) было изучено влияние плотности, при которой содержались личинки, на конкурентное поведение взрослых самцов (Ichikawa, 1982). Оказалось, что самцы, выросшие при небольшой плотности, относятся к появлению на растении других особей менее агрессивно: как правило, они издают лишь так называемый предагрессивный сигнал («pre-aggressive signal») или вообще игнорируют пришельца. Самцы, которых на личиночной стадии содержали при высокой плотности, намного более нетерпимы друг к другу: они издают сигналы агрессии, а иногда даже предпринимают прямые атаки, пытаясь столкнуть противника со стебля.

Описаны сигналы европейских видов рода Javesella, на примере J. pellucida (F.) детально исследована их изменчивость (de Vrijer, 1981, 1984, 1986). Показано, что форма колебаний в призывном сигнале в значительной степени зависит от физических характеристик субстрата, т. е. того конкретного стебля, на котором находится насекомое. Как и у других насекомых, частота повторения ритмических элементов в песне зависит от температуры. При этом самка охотно отвечает на ретранслируемые сигналы самца, если разница между температурами в опыте и во время записи призывных сигналов не превышает 5 °C. Это вполне закономерно, у поскольку даже в расположенных на небольшом расстоянии друг от друга точках в пределах одного биотопа различия в температуре нередко достигают 6−7 °С. При разнице температур в 10 °C процент ответных реакций уменьшался вдвое.

Сравнение сигналов разных видов^уеяеИа (ёе Угуег, 1981, 1986) показало, что наиболее четкими различиями обладают призывные сигналы самцов. Ответные сигналы самок имеют вид последовательностей коротких однотипных пульсов и гораздо более сходны (в одном случаенеразличимы) (ёе Угуег, 1986). Аналогичное исследование было проведено на четырех западноевропейских видах СЫопопа (Ве1р1тс1с1ае) (ОШЬаш, Эе Угуег, 1995).

В завершение этого раздела рассмотрим заслуживающую особого внимания небольшую статью, посвященную описанию сигналов Tettigarcta сгтЫа (Те1:^агс1:1с1ае, С1сас1о1с1еа) (С1апс^е а1., 1999). Как известно, надсемейство ОсасЫёеа включает в себя два семейства: СюасПёае, данные по биоакустике которых приведены в первой части литературного обзора, и ТеИ^агсйёае. Последние представлены в современной фауне всего двумя видами в горах восточной Австралии и на Тасмании. Несмотря на то, что внешне они выглядят, как вполне типичные СюасИёае, ряд анатомических особенностей сближает их с Сегсоро1с1еа. Тимпанальные органы у них отсутствуютзвуков, издаваемых этими цикадами, также никто не слышал.

В ходе исследования выяснилось, что и самцы и самки Т. сппИа издают вибрационные сигналы, состоящие из следующих с варьирующими по длительности интервалами коротких последовательностей однотипных пульсов. Таким образом, ТеИ^агсйёае представляют собой промежуточное звено, связывающее издающих звуковые сигналы певчих цикад (СюасНёае) с прочими цикадовыми, использующими вибрационную коммуникацию.

Как было неоднократно продемонстрировано на примере представителей разных групп Cicadinea, призывные сигналы самцов даже у близких видов отчетливо различаются по временному рисунку. Более того, в этологических экспериментах со всей убедительностью было доказано, что именно различия в структуре сигналов представляют собой основной прекопуляционный репродуктивный барьер. По этой причине использование признаков структуры сигналов в таксономии представляется крайне перспективным, так как оно позволяет выделять биологические виды исходя из критерия их репродуктивной изоляции. В связи с этим значительная часть работ по биоакустике мелких цикадовых была выполнена именно систематиками, работавшими с комплексами критических видов. После открытия японских авторов (Ichikawa, Ishii, 1974) методика регистрации сигналов изменилась: микрофоны были заменены вибродатчикамичто же касается объектов исследования, то они во многих случаях остались прежними.

Продолжались начатые еще в середине 60-х годов работы по систематике европейских видов Euscelis (Cicadellidae, Deltocephalinae, Athysanini) (Striibing, 1976, 1980, 1983, 1995). Повторенные в расширенном варианте опыты с гибридизацией вновь показали, что сигналы гибридных самцов сочетают в себе черты песен обоих родительских видов (Striibing, 1995). Аналогичные результаты были получены и при скрещивании двух видов Nephotettix (Cicadellidae, Deltocephalinae, Stirellini) (Claridge, 1983, 1985; Claridge, Boddy, 1994).

Также были продолжены исследования по систематике британских видов группы Oncopsis flavicollis (L.) (Claridge, Nixon, 1986). На основании различий в строении дорзальных аподем второго брюшного сегмента и в структуре призывных сигналов и сигналов ухаживания самцов в пределах сборного вида О. flavicollis были выделены три формы видового ранга. Вероятно, все они уже были описаны старыми авторами, так как название О. flavicollis имеет большое число младших синонимов. К сожалению, авторы так и не довели работу до конца: отказавшись от переисследования типов и поиска валидных названий для выявленных форм, они просто обозначили их как О. flavicollis 1, О. flavicollis 2 и О. flavicollis 3.

Биоакустический анализ был использован и при таксономическом изучении американских видов Dalbulus (Cicadellidae, Deltocephalinae, Macrostelini) (Heady, 1987; Heady et al., 1986, 1989).

Сравнительно недавно было начато исследование сигналов горбаток группы Enchenopa binotata Say (Membracidae, Membracinae) (Sattman, Cocroft, 2003; Rodriguez et al., 2004, 2006). Призывные сигналы всех видов имеют сходный временной рисунок и различаются только по количественным параметрам.

На первом этапе было изучено влияние различных факторов на структуру призывного сигнала (Sattman, Cocroft, 2003). Достоверной корреляции между его параметрами и размером, а также возрастом самца выявлено не было. Последнее не совпадает с данными других исследователей: у молодых самцов цикадовых нередко наблюдается резкое падение амплитуды колебаний в середине сигнала, что вероятно связано с неполной склеротизацией аподем, к которым прикрепляются тимбальные мышцы (Hoch, Howarth, 1993; Tishechkin, 20 036). Акустическая активность самцов, помещенных на чужое кормовое растение, снижалась примерно на треть, а длительность их сигналов сокращалась почти на 15%. В дальнейшем были проведены опыты с ретрансляцией самкам Е. binotata с Viburnum lentago призывных сигналов разных видовпроцент ответов на гетероспецифические сигналы большинства из них оказался незначительным (Rodriguez et al., 2004).

Биоакустический анализ использовали и при исследовании близких форм своеобразных пещерных Cixiidae (Howarth et al., 1990; Hoch, Asche, 1992; Hoch, Howarth, 1993; Hoch, Wessel, 2006). Виды комплекса Oliarus polyphemus Fenn., населяющие лавовые пещеры Гавайских островов, развиваются на проникающих сквозь своды корнях древесных растений. В целом, система коммуникации у них построена так же, как и у наземных цикадовых: партнеры находят друг друга, ориентируясь по вибрационным сигналам, однако структура песни О. polyphemus намного проще, чем у других изученных фульгороидов, а именно, у Delphacidae (Hoch, Asche, 1992). Подобное явление авторы пытаются связать с общими редукционными тенденциями, наблюдающимися у пещерных видов, что совершенно неверно: как показали наши исследования, сигналы наземных Cixiidae и большинства других фульгороидов, за исключением Delphacidae и Caliscelidae, построены точно так же (Тишечкин, 19 976).

Сигналы особей из разных пещер отчетливо различаются по временному рисунку, в связи с чем авторы пришли к выводу, что изученные популяции репродуктивно изолированы, т. е. представляют собой биологические виды (Hoch, Howarth, 1993). В последней, обзорной работе по данному вопросу, помимо рассмотренных выше данных, также приведены осциллограммы призывных сигналов двух австралийских пещерных видов из рода Solonamia (Hoch, Wessel, 2006).

Наиболее активно анализ вибрационных сигналов использовался в систематике Delphacidae.

Отчетливые различия в структуре сигналов были выявлены у двух близких видов Prokelisia (Heady, Denno, 1991). В эксперименте самки, как правило, демонстрировали строгую избирательность и реагировали только на конспецифические призывные сигналы. Тем не менее, в некоторых случаях приходилось наблюдать попытки копуляции и у гетероспецифических пар, однако все они оказывались безуспешными. Таким образом, различия в структуре сигналов у этих видов не являются единственным прекопуляционным репродуктивным барьером и не обеспечивают стопроцентной изоляции.

Подробнейшее исследование сигналов Nilaparvata lugens — одного из основных вредителей риса в Юго-Восточной Азии было выполнено М. Клэриджем с соавторами (Claridge et al., 1981; Claridge, Den Hollander, Morgan, 1984, 1985a, b, 1988). Работы велись на содержащихся в культуре насекомых из более чем 20 точек ареала от Японии на севере до Австралии на юге и от Индии и Шри-Ланка на западе до Соломоновых островов на востоке. В большинстве районов насекомых собирали не только с риса, но и с сорного злака Leersia hexandra, растущего по краям рисовых полей.

Те или иные различия во временных параметрах сигналов были выявлены практически между всеми популяциями, однако в наибольшей степени отличалась от прочих популяция из северной Австралии (Claridge et al., 1981; Claridge, Den Hollander, Morgan, 1984, 1985a). Спаривание австралийских и азиатских особей наблюдали только в случаях, если насекомые не имели возможности выбора полового партнера. Тем не менее, полученное потомство не демонстрировало признаков пониженной жизнеспособности (Claridge, Den Hollander, Morgan, 1985a).

Кроме того, было показано, что симпатрические формы, связанные с рисом и L. hexandra, представляют собой биологические виды, различающиеся в числе прочего по периоду повторения пульсов в сигналах самца и самки (Claridge, Den Hollander, Morgan, 1985b, 1988), причем именно эти различия представляют собой один из основных репродуктивных барьеров, препятствующих их скрещиванию.

Помимо вышеупомянутых статей, результаты этих исследований были неоднократно отображены в разного рода обзорных работах (Claridge, 1983, 1985, 1993; Claridge, De Vrijer, 1993; Claridge, Boddy, 1994).

Параллельно была изучена изменчивость сигналов N. bakeri (Muir), живущего в тех же биотопах, что и N. lugens (Claridge, Morgan, 1993). Временной рисунок сигналов этого вида оказался чрезвычайно изменчивым. Тем не менее, особи из разных популяций свободно скрещивались и давали плодовитое потомство, при этом самки не проявляли избирательности по отношению к сигналам того или иного типа. Как и в других случаях, сигналы потомков демонстрировали промежуточный вариант структуры по сравнению с сигналами родителей.

Анализ сигналов использовали и при комплексном таксономическом изучении ряда западноевропейских дельфацид. Четкие различия в структуре призывных сигналов были обнаружены у близких форм Muellerianella (Booij, 1982; Drosopoulos, 1985, 2006), что позволило убедиться в их видовой самостоятельности. Выполненное в той же лаборатории по тому же плану исследование видов Ribautodelphax позволило выявить несколько новых для науки видов, которые до этого оставались незамеченными по причине незначительных, хотя и достаточно устойчивых морфологических различий (Bieman Den, 1986, 1987; Winter de, Rollenhagen, 1990; Drosopoulos, 2006).

Отдельное направление в биоакустике мелких цикадовых представляет собой начатое сравнительно недавно изучение вибрационной коммуникации социальных Membracidae. У многих тропических видов из этого семейства развита забота о потомстве: самка сначала охраняет отложенные яйца, а затем — и колонию личинок. Иногда несколько самок объединяются и сообща защищают свое потомство от хищников (главным образом, ос из семейства Vespidae).

Наблюдения над колониями Umbonia crassicornis Amyot, Serville показали, что в спокойном состоянии и самка и личинки лишь изредка издают отдельные короткие пульсы (Cocroft, 1996, 1999). При появлении осы акустическая активность личинок возрастает и становится более синхронизированной: пульсы, издаваемые разными особями, накладываются друг на друга, а интервалы между ними делаются более регулярными. Самка тут же атакует налетевшего хищника, прогоняя его взмахами крыльев или сталкивая со стебля. Личинки продолжают петь и после того, как оса покинет колонию, однако сигналы, издаваемые самкой, оказывают на них успокаивающее действие, и они постепенно замолкают.

Акустические взаимодействия иного рода были описаны у Calloconophora pinguis (Fowler) (Cocroft, 2001, 2005). Если стебель, на котором располагается колония, становится непригодным для питания (одревесневает или усыхает), отдельные личинки отправляются обследовать соседние ветви. Как только одной из них удается обнаружить подходящий побег, она приступает к питанию и начинает издавать вибрационные сигналы. Другие личинки движутся в ее сторонупри этом особи, прибывшие на новое место, тоже сразу начинают петь, стимулируя продвижение остальных. Таким образом, вся колония постепенно переселяется, после чего акустическая активность личинок резко падает.

Колонии Vanduzea arquata (Say) могут состоять из личинок и из взрослых особей (Cocroft, 2003). В то же время, система коммуникации взрослых насекомых не отличается от таковой одиночных видов горбаток.

У самцов были зарегистрированы призывные сигналы, сигналы ухаживания, а также посылки, издаваемые при взаимодействиях с другими особями своего пола (вероятно, сигналы агрессии). Никаких сигналов, выполняющих агрегационные функции, у этого вида обнаружено не было.

Касающиеся биоакустики цикадовых работы биофизического и методического плана сравнительно немногочисленны.

Оригинальная методика регистрации вибрационных сигналов в стеблях растений была разработана Штрюбинг (БйиЫгщ, Ко11еп1^еп, 1988). На стебель приклеивали миниатюрный магнит, к которому с помощью микрометрического винта подводили катушку индуктивности так, чтобы между магнитом и ею оставался небольшой зазор. Электрический сигнал, возникающий в катушке при колебании магнита, подвали на вход магнитофона через усилитель. В работе приведены сделанные с помощью этой аппаратуры записи сигналов нескольких видов Ве1р1гас1с1ае и Слсас1еШс1ае. Нужно отметить, что они практически неотличимы от записей, полученных при помощи пьезодатчиковтаким образом, преимущества предложенной методики неочевидны.

Подробное исследование физической природы вибрационных сигналов и растений как акустической среды для их распространения было выполнено Михельсеном с соавторами (МдсИе^еп е1 а1., 1982). В экспериментах использовали • как насекомых (цикадовых, полужесткокрылых), так и искусственные источники колебаний. Вибрации регистрировали лазерным виброметром, поскольку он не вносит на растение дополнительной массы и позволяет менять точку регистрации сигнала, не беспокоя подопытных насекомых.

Было показано, что передача колебаний по стеблям происходит за счет изгибных волн. Они способны распространяться не только по прямой, но и по разветвлениямдаже если несколько стеблей отходят от единого корня, сигналы насекомого, поющего на одном из них, могут быть зарегистрированы на другом. Закономерного ослабления амплитуды сигнала по мере удаления от его источника не происходит, поскольку на растении в результате многократного отражения колебаний от концов ветвей и от корня (точнее, от точки его фиксации в земле) образуется сложная система стоячих волн. При этом расположение максимумов и минимумов определяется формой и физическими свойствами конкретного стебля, а также местоположением источника колебаний. В связи с этим насекомые при поиске поющего полового партнера не могут ориентироваться по амплитуде сигнала и вынуждены обследовать все побеги и листья на данном растении. При соответствующих условиях дальность вибрационной коммуникации может достигать одного-двух метров. Частотные характеристики стеблей растений крайне нелинейны. Высокочастотные колебания затухают в них намного быстрее, чем низкочастотные, в связи с чем сигналы насекомых, использующих вибрационную коммуникацию, как правило, занимают диапазон до 3−5 кГц, причем основные максимумы в частотном спектре сосредоточены в полосе до 1.5−2 кГц. Кроме того, в характеристике каждого конкретного побега имеются резкие завалы, расположение которых зависит от его формы, жесткости и прочих параметровиными словами, любой стебель представляет собой крайне сложный частотный фильтр. В результате, предугадать, какая часть спектра и в какой степени будет отфильтрована при прохождении сигнала по данному побегу, практически невозможно. На основании этого авторы делают справедливый на первый взгляд вывод, что наиболее выгодным в такой ситуации является использование сигналов с шумовым спектром. Издавание тональных сигналов, напротив, представляется неадаптивным, так как амплитуда такого сигнала может быть резко снижена при совпадении его основной частоты с завалом частотной характеристики. Тем не менее, сигналы многих цикадовых имеют почти правильное синусоидальное заполнение, и это не препятствует эффективной коммуникациивероятно, использование тональных сигналов наряду с недостатками имеет и свои преимущества (Tishechkin, 2001).

Проведенное недавно исследование искажающего влияния субстрата на структуру призывных сигналов горбатки Umbonia crassicornis (Membracidae) полностью подтвердило выводы Михельсена с соавторами (Cocroft et al., 2006).

Те же авторы сделали попытку выяснить, может ли насекомое, находясь на стебле, определить, где находится источник вибрационных сигналов: впереди или позади него. Для этого была разработана специальная установка, позволяющая генерировать изгибные волны в стержне, заменявшем в эксперименте стебель растения (Miles et al., 2001). Колебания в стержне и в различных точках тела сидящей на нем U. crassicornis регистрировали при помощи двух установленных перпендикулярно лазерных виброметров. Оказалось, что в некоторых точках тела колебания существенно различаются по амплитуде в зависимости от того, находится их источник спереди или позади насекомого (Cocroft et al., 2000). Таким образом было показано, что потенциальная возможность определить направление на источник вибраций в подобных условиях действительно существует. Впрочем, авторы подчеркивают, что она в значительной мере определяется размерами и формой тела конкретного вида, поэтому другие цикадовые могут и не иметь такой возможности, что, кстати, подтверждается многочисленными наблюдениями за представителями Cicadellidae.

Сведения по общим вопросам, касающимся вибрационной коммуникации насекомых, суммированы в недавней обзорной работе (Cocroft, Rodriguez, 2005). Как показывают исследования последних десятилетий, именно вибрационная, а не звуковая коммуникация является у насекомых преобладающей. Вместе с тем, использование твердого субстрата накладывает значительные ограничения на дальность акустической связи. Поскольку вибрационные сигналы не передаются со стебля на стебель без физического контакта между ними, в период размножения насекомые вынуждены все время перемещаться с одного растения на другое, чтобы «озвучить» максимально большее пространство. Существенное влияние на вибрационную коммуникацию также могут оказывать помехи, возникающие при ветре, дожде и механической активности насекомых, в частности, листогрызущих.

Более детальное проведенное в полевых условиях исследование вибрационных помех, вызываемых ветром и механической активностью насекомых, выполнено нами (Tishechkin, 2007). Основная энергия таких колебаний сосредоточена в диапазоне до 1 кГцкак правило, в спектре присутствует дополнительный пик на частотах от 2 до 4 кГц. Если помехи имеют сравнительно невысокую амплитуду, вибрационные сигналы равнокрылых вполне различимы на их фоне. При сильном ветре сигнал может быть полностью заглушён помехами, и коммуникация становится невозможной. Показано, что в некоторых случаях насекомые не поют при наличии сильных помех, издавая сигналы только в периоды затишья между порывами ветра.

Таким образом, данные о вибрационной коммуникации цикадовых до последнего времени оставались крайне фрагментарными и касались немногих случайно выбранных видов. Единственное сравнительное исследование по этой теме было проведено Оссианнильссоном (08з1апш1880п, 1949), однако отсутствие соответствующей аппаратуры не позволило ему регистрировать и описывать сигналы с помощью адекватных методов. Все последующие иностранные работы носят сугубо частный характер и содержат описания сигналов одного или нескольких близких видов. В целом, зарубежными авторами были опубликованы осциллограммы сигналов около 120 форм мелких цикадовых, включая формально неописанные, морфологически неразличимые виды, а также гибриды. Для сравнения укажем, что в фауне бывшего СССР насчитывается около 2500 видов этих насекомых, а не территории России обитает не менее 1200 из них. Сведения о сигналах представителей большинства семейств, подсемейств и триб СюасНпеа до сих пор отсутствуют, а если и имеются, то, как правило, настолько скудны, что не позволяют составить представление о системе коммуникации в группе в целом. Кроме того, из-за отсутствия сравнительного материала многие авторы, ограничивавшиеся исследованием одного или нескольких близких видов, часто делали в своих работах необоснованные и ошибочные выводы. Нужно отметить, что в ряде случаев причиной ошибок и неточностей являлось также несоврешенство методики регистрации сигналов.

Очевидно, что использование анализа призывных сигналов в систематике для выяснения статуса морфологически сходных форм видового ранга и различения криптических видов весьма перспективно, однако при существующих методиках записи, требующих доставки живого материала в лабораторию, крайне дорого и трудоемко. До сих пор подобные исследования проводили крайне редко и либо в пределах сравнительно небольшой территории (например, одной или нескольких стран Западной Европы), либо на видах, имеющих экономическое значение (в этом случае работа имела соответствующую финансовую поддержку).

Имеющиеся в литературе описания сигналов представителей разных таксонов свидетельствуют о том, что структура системы коммуникации мелких цикадовых крайне разнообразна. Вместе с тем, недостаток или отсутствие данных не дает возможности для анализа этого разнообразия и каких-либо обобщений. Немногочисленные предпринимавшиеся попытки такого рода на имеющемся скудном материале выглядят неубедительно и приводят к ошибочным выводам (Strobing, Rollenbach, 1992; Strubing, 1999; Hoch, Asche, 1992).

Материал и методика.

Материалом для диссертации послужили записи сигналов 327 видов цикадовых, сделанные в период с 1984 по 2007 год в различных районах России и ближнего зарубежья. Данные по 319 из них опубликованы в наших работах, осциллограммы сигналов 22 видов также приводятся в статьях других исследователей. На настоящий момент фонотека автора содержит записи сигналов более 450 видовв диссертацию, помимо большинства форм, изученных в последние несколько полевых сезонов, не вошли представители некоторых групп, нуждающихся в таксономической ревизии.

Исследования проводили в центральных и южных районах европейской России (Московская, Ростовская области, Нижнее Поволжье и Заволжье), на Северном Кавказе (Черноморское побережье, Северная Осетия, Чечня), на южном Урале, на юге Сибири (Алтай, Тыва, Иркутская и Читинская области, Бурятия) и на Дальнем Востоке (Амурская область, Хабаровский край, Южное Приморье), а также в Молдавии, на Украине (Херсонская область и Крымский полуостров), в Закавказье (Талыш), южном Туркменистане и на юге Казахстана. Всего были использованы записи из 53 географических точек (рис. 1), к сожалению, из-за малого масштаба карты не все они могут быть отображены по отдельностиих полный перечень вынесен в приложение. Там же приведены осциллограммы и описания сигналов всех видов, включающие данные о местах сбора и температуре во время записи. Кроме того, для каждого вида даны ссылки на литературные источники, в которых были опубликованы описания его сигналов.

Рис. 1. Места сбора цикадовых для записи акустических сигналов.

Список изученных таксонов с указанием числа видов приведен в таблице (стр. 61). При определении порядка перечисления семейств, подсемейств и триб за основу была взята система, принятая в работе Ануфриева и Емельянова (1988). В соответствии с нашими представлениями о статусе и родственных связях этих групп, основанными на изучении акустических признаков, в нее внесены некоторые изменения.

В целом, были проанализированы сигналы более 1500 особей, для 105 видов получены записи сигналов из двух и более удаленных друг от друга географических точек. Основным направлением нашей работы в прошедшие годы было исследование сигналов морфологически сходных форм видового ранга с целью выяснения их таксономического статуса. В связи с этим в большинстве случаев, особенно при работе в полевых условиях, мы ограничивались регистрацией призывных сигналов, спонтанно издаваемых готовым к копуляции одиночным самцом.

Самки у цикадовых спариваются один, крайне редко — два-три раза в жизни. При этом они развиваются несколько медленнее самцовв результате, к моменту достижения самками половозрелости в популяции уже преобладают активно поющие, готовые к копуляции самцы. По этой причине вероятность отловить в природе не спаривавшуюся, рецептивную самку крайне мала.

В связи с этим, для изучения акустической коммуникации, связанной с репродуктивным поведением, собирали личинок последнего возраста и выращивали их в лаборатории, изолируя самцов от самок. Через два-три дня после линьки самки на имаго к ней начинали подсаживать самцовкопуляцию обычно удавалось наблюдать на пятый-шестой день после линьки. Известно, что самки цикадовых, лишенные возможности спариваться, по прошествии определенного времени начинают издавать ответные сигналы спонтанно. Во избежание подобных ситуаций неоплодотворенных самок, возраст которых превышал семь-восемь дней, в экспериментах не использовали. Всего репродуктивное поведение и сопровождающие его сигналы удалось исследовать у 65 видов.

Поскольку целью работы было проведение широкомасштабного сравнительного исследования сигналов представителей разных таксонов СюасИпеа, возможность доставки насекомых из удаленных от Москвы регионов в лабораторию исключалась. Кроме того, большинство цикадовых являются олигоили монофагами, в том числе на таких специфических растениях, как, например, галофитные маревые, пустынные кустарники (джузгун, тамариск), различные виды ив и т. п. Такая особенность делает практически невозможным содержание подобных видов в культуре.

В связи с этим для регистрации низкоамплитудных вибраций в стеблях растений была разработана уникальная портативная установка, позволяющая производить запись сигналов цикадовых в экспедиционных условиях: на кордоне заповедника, в палатке, а при необходимости — и непосредственно в природе.

Для регистрации колебаний использовали монофонический пьезокристаллический адаптер (головку звукоснимателя) ГЗК-661 или ГЗП-311 от проигрывателя для виниловых дисков. Диапазон воспринимаемых частот у адаптеров этого типа составляет от 50 до 12 500 Гцпоследняя цифра как минимум вдвое превышает верхнюю границу частотного диапазона, занимаемого вибрационными сигналами цикадовых. Небольшой (как правило, длиной до 10−15 см) фрагмент растения закрепляли на корпусе головки резиновым кольцом так, чтобы стебель касался иглы адаптера, слегка пружиня. На растение надевали капроновый садок с насекомымичерез некоторое время они обычно усаживались на стебель, начиная питаться, и садок осторожно снимали. При необходимости для изоляции от вибрационных помех адаптер помещали на металлический брусок весом около полукилограмма, лежащий на куске поролона. В полевых условиях вместо бруска использовали любой груз подходящей формы. Номинальная нагрузка на иглу (сила прижима головки звукоснимателя) составляет 6−7 г, поэтому при работе с крупным фрагментом растения во избежание превышения нагрузки адаптер помещали на стебель сверхутаким образом, игла прижималась к нему только за счет собственного веса адаптера и кабеля.

Для записи сигналов различных функциональных типов в садок помещали особей одного или обоих полов в разном числе и комбинациях. В некоторых случаях производили запись сигналов насекомых, находящихся на разных растениях. Для этого стебли присоединяли к разным иглам (используемые адаптеры имеют две иглы, направленные в противоположные стороны) или располагали так, чтобы один из них касался иглы, а второй — первого. В обоих случаях насекомые воспринимали сигналы особей, находящихся на другом стебле, но, в то же время, не могли сразу приблизиться друг к другу (например, при конкурентных взаимодействиях).

Поскольку целый ряд временных параметров сигналов насекомых зависит от температуры тела поющей особи и, следовательно, окружающей среды, во время записи регистрировали температуру воздуха. Замеры производили при помощи ртутного или спиртового термометра на расстоянии не более 5−10 см от растения, на котором находились насекомые. Чтобы избежать образования неравномерного температурного поля или крутых градиентов температуры, обогрев с помощью искусственных источников тепла, например, лампы накаливания, не применяли.

Сигнал с адаптера подавали на микрофонный вход кассетного магнитофона через самодельный согласующий усилитель, сходный по схеме с предварительными усилителями, предназначенными для использования в электрофонах с пьезоэлектрическими звукоснимателями (Чистяков, 1984). Для записи использовали магнитофоны «Весна-202» или «Электроника-302−1», верхний порог воспринимаемых частот которых составляет 12.5 и 10 кГц соответственно. Звуки певчих цикад (Cicadidae) регистрировали при помощи микрофона МД-382 (верхний порог воспринимаемых частот — 14 кГц). Высокочастотная часть спектра при записи утрачивалась, однако, как показали сравнения с описаниями сигналов этих же видов в других работах, полученные осциллограммы не содержат искажений и дают вполне адекватное представление о временном рисунке сигнала. В последние годы вместо магнитофонов использовали минидисковые рекордеры Sony Walkman MZ-NH900 или MZ-RH910, производящие цифровую запись на магнитооптические диски с частотой дискретизации 44.1 кГц, однако, большинство сделанных на них записей в работу не вошло. Выбор записывающих устройств определялся наличием у них опции ручной регулировки уровня записиво всех случаях во избежание амплитудных искажений использовали именно этот режим.

Зарубежные исследователи помимо пьезокристаллических адаптеров нередко используют вибродатчики других типов.

Разработанная X. Штрюбинг магнитодинамическая система, состоящая из закрепляемого на стебле небольшого магнита и подводимой к нему катушки индуктивности^гиЫгщ, ЯоИепЬ^еп, 1988) описана выше в обзоре литературыкак уже говорилось, она не имеет явных преимуществ перед другими датчиками.

Некоторые авторы используют для регистрации вибрационных сигналов лазерный виброметр (например, МлсИеЬеп е*. а1., 1982). В биоакустических исследованиях его основным преимуществом является возможность, не беспокоя подопытных насекомых, быстро менять точку регистрации, переводя лазерный луч с одной части растения на другую, а также регистрировать колебания в разных плоскостях двумя лучами, направленными перпендикулярно друг другу. Однако в наших исследованиях такой необходимости не возникало, поэтому применение этого прибора было бы совершенно неоправданным. Помимо этого, некоторые исследователи видят недостаток других датчиков в том, что они, будучи закреплены на стебле, вносят на него дополнительную массу и тем самым изменяют его частотные характеристики. Однако, этого легко избежать, закрепляя стебель растения на адаптере за один из концовэто полностью имитирует естественную ситуацию, поскольку в природе каждый стебель зафиксирован у основания (возле корня или в точке отхождения от более толстой ветви, ствола и т. п.). Аналогично, при регистрации сигналов в природе влияние дополнительной массы можно свести к минимуму, закрепляя адаптер около корня растения. Зафиксировать на адаптере крупный фрагмент ветви, не превышая при этом нагрузки на иглу, удается не всегдаиногда приходится регистрировать сигнал в стебле, свободно лежащем на листе поролона или грузе, служащем для изоляции от помех. Тем не менее, даже в этом случае ситуация не отличается от наблюдающейся в природе, так как среди густой растительности практически все стебли соприкасаются друг с другом во многих точках, расположение которых к тому же время от времени меняется (при росте растений, после сильного порыва ветра и т. д.).

Нередко в биоакустике используют также предназначенные для технических исследований акселерометрыих основным достоинством представляется гораздо более линейная, чем у адаптеров частотная характеристика. К сожалению, даже наиболее миниатюрные модели не обладают достаточной чувствительностью для регистрации низкоамплитудных сигналов мелких цикадовых. В результате сигналы некоторых типов могут остаться незамеченными, что приводит к ошибочным заключениям. Примером такого рода может служить описание вибрационной коммуникации у видов А1еЪга (вИШат, 1992), упомянутое выше в обзоре литературы.

Неравномерность частотной характеристики использемых нами адаптеров, согласно техническому описанию, не превышает 10 Дбв этом плане они безусловно уступают акселерометрам. Однако, как показали исследования Михельсена с соавторами (МлсИсЬеп е1 а1., 1982), каждое растение представляет собой сложный частотный фильтр с крайне нелинейной характеристикой, отдельные завалы которой нередко достигают 30−40 Дб. Форма ее практически непредсказуема и существенно различается у разных стеблей, а также сильно зависит от взаимного расположения вибродатчика и поющего насекомого (при этом следует помнить, что в ходе эксперимента насекомое нередко перемещается). Таким образом, даже использование прецизионной аппаратуры не позволяет избежать искажений, поскольку частотная характеристика тракта записи в целом в любом случае будет нелинейной из-за того, что в его состав входит стебель растения. Нужно иметь ввиду и тот факт, что сами цикадовые, находясь на растениях, воспринимают именно сигналы, искаженные подобным образом. Поэтому, если мы ставим своей целью зарегистрировать призывный сигнал самца в том виде, в котором он доходит по растению до самки (в частности, при сравнении сигналов криптических видов в таксономических исследованиях), использование стандартизированного искусственного субстрата с линейной частотной характеристикой нежелательно.

Помимо всего прочего, перечисленные выше виброрегистрирующие установки достаточно громоздки и предназначены исключительно для лабораторного использования. В то же время, наша аппаратура отличается портативностью (вес установки, укомплектованной минидисковым рекордером, составляет около 300 г), высокой энергетической экономичностью и устойчивостью к неблагоприятным внешним факторам (повышенной влажности, запыленности и т. п.). Сравнение полученных с ее помощью и на зарубежной аппаратуре записей сигналов одних и тех же видов не выявило каких-либо различий, более того, уровень шумов на осциллограммах в работах других авторов нередко бывает намного выше, чем у нас.

Анализ записей производили на персональном компьютере, оснащенном аналого-цифровым преобразователем L-305 (LCard Ltd, Москва). Для перевода сигнала в цифровой вид и записи его на диск использовали поставляемую с платой АЦП программу «Осциллограф», оцифровку производили при частоте замеров напряжения на входе АЦП 10 кГц. Последующий анализ сигнала осуществляли с помощью программы «TurboLab 4.2». Как правило, при обработке записей прежде всего производили их частотную фильтрацию с целью подавления электрических наводок и посторонних шумов. Для этого сравнивали частотные спектры неотфильтрованного сигнала и участка записи, где сигнал отсутствует, но имеются помехи, например, в интервале между двумя сигналами. Это позволяло определить спектр помех и выбрать параметры фильтрации таким образом, чтобы максимально снизить уровень шумов и вместе с тем избежать искажения сигнала.

В диссертации также использованы динамические спектрограммы сигналов (сонограммы), полученные на сонографе Digital Sona Graph 7800.

Промеры временных параметров сигналов производили с помощью соответствующей опции в программе «TurboLab» или по распечаткам осциллограмм. При статистической обработки данных, а именно, для сравнения однотипных временных параметров в разных сигналах, использовали ранговый критерий Вилкоксона (Манна-Уитни). Выбор метода определялся тем, что, во-первых, данный критерий является непараметрическим, то есть не зависит от формы распределения исследуемой совокупности, а, во-вторых, позволяет производить сравнение небольших выборок разного объема. Расчеты производились с помощью программы «MatLab», версия 5.3.

При проведении морфологических исследований в ходе подготовки первоописаний, таксономических обзоров и ревизий использовали стандартные методики препаровки коллекционного материалаих описание можно найти в монографии Ануфриева (1978).

Таблица. Перечень изученных таксонов цикадовых с указанием числа родов и видов.

Таксон Число изученных родов/видов Число видов, у которых были изучены сигналы особей из удаленных друг от друга географических точек Число видов, у которых было изучено репродуктивное поведение.

НАДСЕМЕИСТВО MEMBRACOIDEA.

Сем. Cicadellidae 98/236 91 53.

Группа подсемейств CICADELLIDES.

Подсем. Cicadellinae 5/7 — 5.

Триба Cicadellini 2/3 — 2.

Триба Errhomenini 1/1 — 1.

Триба Evacanthini ½ — 2.

Триба Mileewini 1/1 ;

Подсем. Typhiocybinae 14/29 3 9.

Триба Alebrini 1/3 — 2.

Триба Empoascini 4/8 3 1.

Триба Dikraneurini 3/3 — 3.

Триба Erythroneurini ¾ — 1.

Триба Typhlocybini 3/11 — 2.

Группа подсемейств JASSIDES.

Подсем. Aphrodinae 59/120 40 20.

Триба Aphrodini 4/9 3 4.

Триба Deltocephalini 2/2 1 1.

Триба Paralimnini 13/25 9 2.

Триба Macrostelini 4/7 — 3.

Триба Koebeliini 1/1 ;

Триба Opsiini 3/8 4.

Триба Goniagnathini 1/1 ;

Триба Hecalini 2/2 1.

Триба Eupelicini 1/1 1.

Триба Dorycephalini 1/1 ;

Триба ОогаШпги 4/14 2 1.

Триба Апсйегс^еттайш 1/1 ;

Триба АШуватт 12/32 10 3.

Триба Сюас1иНш 4/9 3 3.

Триба РМутеШрпш 4/5 3 2.

Триба БекпосерЬаПт 2/2 — 1.

Подсем. 1аБ5тае 2/6 2 3.

Подсем. Рег^Ытппае ½ 1.

Группа подсемейств иЬОРЮЕБ.

Подсем. Ыюсеппае 2/5 ;

Подсем. МасгорБтае 6/54 41 13.

Подсем. Agalliinae 3/6 4 1.

Подсем. Ас1е1ипеппае 4/5 — 1.

Подсем. Ме? ор1т1:11а1гтпае 1/1 ;

Подсем. Шортае 1/1 — 1.

Сем. Membracidae 3/5 3 4.

Подсем. Сегйгойпае 2/4 3 4.

Подсем. втШтае 1/1 ;

НАДСЕМЕИСТВО СЕИСОРОГОЕА.

Сем. Сегсор1с1ае 2/3 — 1.

Сем. АрЬгор! юп<1ае 6/11 2 4.

Триба АрЬгорЬог1п1 ¼ 1.

Триба Ьеругопиш 1/1 1 1.

Триба Philaenini 4/6 — 3.

Сем. МасЬаего^ае 1/1 ;

НАДСЕМЕИСТВО ОСАБОГОЕА.

Сем. ОсасП (1ае 4/6 ;

НАДСЕМЕИСТВО ЕиЬСО! ЮЮЕА.

Сем. Бе1р11ас1с]ае 19/31 2 2.

Подсем. КеНэппае ½ ;

Подсем. 81епосгатпае 1/1 ;

Подсем. Ве1рЬасшае 17/28 2 2.

Сем. Cixiidae 6/14 3.

Триба Оес1е1ги 1/1 ;

Триба СЛхпш 1/3 ;

Триба Реп^йтш 4/10 3.

Сем. БегЫс1ае 1/1 ;

Сем. Dictyopharidae 5/7 2.

Подсем. О^уорЬаппае 1/3 2.

Подсем. Огеегппае 4/4 ;

Сем. Tropiduchidae 1/1 ;

Сем. ^^ае 5/5 ;

Сем. СаНзсеЫае 3/6 2 1.

Подсем. СаНзсеПпае 2/4 1.

Подсем. Ommatidiotinae ½ 1 1.

ВСЕГО 154/327 105 65.

Выводы.

1. Сравнительное исследование вибрационных сигналов 327 видов цикадовых фауны России и ближнего зарубежья, принадлежащих к 13 семействам, позволило охарактеризовать особенности структуры сигналов и системы вибрационной коммуникации в этой группе.

2. Впервые показано, что мелкие цикадовые способны издавать сигналы не только с шумовым, но и с линейчатым частотным спектром, в связи с чем имеющиеся в литературе предположения о неадаптивности использования насекомыми тональных сигналов для вибрационной коммуникации теряют убедительность.

3. Большинство мелких СюасНпеа при встрече особей противоположного пола использует двустороннюю акустическую сигнализацию, ведущая роль в которой принадлежит самцураспознавание конспецифического партнера по структуре сигналов осуществляет самка. Другие стратегии коммуникации представляют собой в данной группе крайне редкое и, по-видимому, вторичное явление.

4. Система коммуникации у изученных видов мелких цикадовых насчитывает не менее семи функциональных типов сигналовакустический репертуар одного вида обычно включает от двух до пяти типов. Впервые показано, что при конкурентных взаимодействиях самцы некоторых цикадовых могут издавать специализированные сигналы, служащие для заглушения призывных сигналов других особей, то есть для постановки помех.

5. Степень изменчивости структуры призывных сигналов у цикадовых значительно выше, чем у представителей других групп насекомых. Нередко у них наблюдается наличие в песне факультативных компонентов, присутствующих не во всех сигналах данного вида или особи, а также резкое увеличение интервалов между фрагментами фразы, приводящее к ее распаду на отдельные серии. Это явление необходимо учитывать при использовании анализа сигналов в систематике на видовом уровне.

6. Проведенное у 105 видов исследование сигналов особей из двух и более удаленных друг от друга географических точек показало, что географическая изменчивость призывных сигналов у цикадовых представляет собой крайне редкое явление. Как правило, структура сигналов остается неизменной на протяжении многих сотен и даже тысяч километров ареала.

7. Использование акустического анализа в систематике близких видов цикадовых при выяснении таксономического статуса сомнительных форм видового ранга и различении криптических видов весьма перспективно, так как позволяет разграничивать биологические виды, исходя из критерия их репродуктивной изоляции.

8. Наиболее надежным акустическим признаком для различения криптических видов цикадовых является амплитудно-временная структура призывных сигналов. При этом, присутствие в различающихся по временному рисунку сигналах идентичных фрагментов, как правило, свидетельствует об их конспецифичности. В то же время, наличие или отсутствие в сигнале дополнительного компонента не является видовым признаком.

9. У видов, не вступающих в естественных условиях в акустический контакт друг с другом вследствие аллопатрии, различий в трофической специализации, биотопических предпочтениях или по каким-либо иным причинам, структура призывных сигналов может быть практически идентичной. В связи с этим сходство временного рисунка сигналов у таких форм не является доказательством их конспецифичности.

10. Сравнительный анализ структуры сигналов различных типов показал, что видоспецифическими признаками, помимо призывных сигналов самцов, обладают также сигналы ухаживания. Сигналы, связанные с конкурентными взаимодействиями, а также ответные сигналы самок, как правило, сходны у близких видов и могут не иметь видоспецифических различий.

11. Можно предположить, что изначально цикадовые издавали вибрационные сигналы при помощи тремуляционных движений, которые способствовали специализации ряда склеритов и преобразованию их в тимбалы. Издавание вибрационных сигналов при помощи тимбалов наблюдается в настоящее время у подавляющего большинства цикадовых. Лишь одна крайне специализированная ветвь, а именно, певчие цикады (СюасНёае) перешла от вибрационной коммуникации к звуковой, что повлекло за собой изменения в строении звукового аппарата и возникновение специализированных слуховых органов.

12. В надсемействах МетЬгасо1с1еа и Сегсорспс1еа акустические различия наблюдаются между большинством таксонов группы семейства, что дает возможность использовать биоакустические признаки в систематике на уровне триб, подсемейств и семейств. При существующей нестабильности системы высших таксонов цикадовых это позволяет получить дополнительные независимые аргументы в пользу одной из альтернативных точек зрения, что способствует стабилизации системы.

13. В надсемействе Ри^ого1с1еа структура системы коммуникации и временной рисунок призывных сигналов представителей большинства семейств весьма однотипны. Исключения составляют Ое1рЬас1ёае и СаНзсеНёае, резко отличающиеся по этим признакам от остальных Ри^оплёеа.

14. Сравнительный анализ структуры сигналов и системы коммуникации СюасПпеа позволил уточнить таксономический статус и положение в системе ряда таксонов группы семейства, и подтвердить гипотезы, выдвинутые предшествующими исследователями на основании изучения других признаков. Это свидетельствует о перспективности использования биоакустических признаков в систематике высших таксонов цикадовых.