Сравнительная морфология скелетно-мышечной системы головного и цервикального отделов чешуекрылых: Lepidoptera

Чешуекрылые по видовому богатству занимают четвертое место среди многочисленных отрядов насекомых, насчитывая в своем составе более 200 тысяч видов. Велико и разнообразие форм этих насекомых. В пределах отряда выделяют несколько тысяч родов и более трехсот семейств и подсемейств (Неррпег, 1991). Для создания естественной системы такого гигантского отряда, как чешуекрылые, необходимо проведение широкомасштабных сравнительно-морфологических исследований новых признаков, включая и молекулярные. Однако, несмотря на появление современных молекулярных методов филогенетического анализа, классические сравнительно-анатомические методы исследования несомненно остаются актуальными. Это в полной мере относится к изучению ске-летно-мышечной системы. Изучение мускулатуры такой эволюционно подвижной структуры, как генитальный аппарат, позволило привлечь для филогенетического анализа целый арсенал новых признаков и получить важные новые результаты для таксономии и филогении как отряда чешуекрылых (Кузнецов, Стекольников, 2001), так и некоторых других отрядов насекомых, например, двукрылых (Овчинникова, 2000) или сетчатокрылых (Krivokhatsky, 2002). Однако в отличие от функциональной организации брюшного отдела, сравнительная и функциональная морфология головы, шейного отдела и груди исследована значительно скромнее и слабо была использована для филогенетического анализа и таксономических построений. Таким образом, сравнительное изучение функциональной морфологии головы и шейного отдела чешуекрылых представляется актуальным.

В диссертации впервые проведено сравнительное изучение мускулатуры шейного (цервикального) и головного отделов чешуекрылых с привлечением как оригинальных, так и литературных данных. Привлечение для изучения представителей семейств монотризных и архаичных дитризных чешуекрылых, а также разработка оригинальной унифицированной номенклатуры названий мышц позволили представить эволюцию скелетно-мышечной системы головы и цервикса в пределах всего отряда. Впервые удалось установить основные эволюционные тенденции различных функциональных групп мышц. В работе была также показана перспективность использования признаков топографии головных и шейных мышц в филогенетических исследованиях.

На сегодняшний день опубликовано много работ, посвященных анатомии головы чешуекрылых. Однако информация о различиях в составе мышц у представителей отряда из разных таксонов высокого ранга остается неполной и фрагментарной. Еще менее скудны сведения о сравнительной морфологии шейного отдела. Исторически сложилось так, что основное внимание исследователей на ранних этапах изучения анатомии бабочек (XIX — первая половина XX века) уделялось широко известным и крупным видам, преимущественно представителям Papilionomorpha. В это время центральными вопросами изучения головы чешуекрылых являлось выяснение гомологизации скелетных частей и принципов функционирования ротового аппарата. Бургесс (Burgess, 1880) первым верно описал мускулатуру хоботка бабочки у Danaus archippus F. Почти одновременно Кирбах (Kirbach, 1883) исследовал строение глоточного насоса и мышцы хоботка Inachis io (Nymphalidae), а Келлог (Kellogg, 1895) в 1895 году показал, что пилиферы являются лабральными образованиями, а не мандибулами, как считалось ранее. Работа Берлезе «Gli insetti» (Berlese, 1910) содержит информацию о мускулатуре максилл чешуекрылых. Тилльярд (Tillyard, 1923) предположил, что хоботок чешуекрылых сформирован за счет галеа.

Основы современного знания о морфологии головы чешуекрылых заложили Снодграсс (Snodgrass, 1935), описавший глоточный насос бражников, и Шмитт (Schmitt, 1938), который впервые предложил обоснованную модель функционирования хоботка и глоточного насоса чешуекрылых. Кроме того, Шмидт в своей работе обобщил и дополнил имевшуюся к тому времени информацию о строении мускулатуры головы некоторых видов дитризных Lepidoptera. Позднее были продолжены функционально-морфологические исследования, посвященные механизму сворачивания и разворачивания хоботка и функционированию глоточного насоса чешуекрылых (Eastham, Eassa, 1955; Zuka-ur-Rab, 1963; Srivastava, Bo-govat, 1969; Banziger, 1971; Hepburn, 1971; Krenn, 1990).

Во второй половине XX века появились исследования, целью которых было привлечение особенностей строения головы и ее мускулатуры для расшифровки филогенеза и уточнения систематики чешуекрылых. Наиболее значительные из них принадлежат Гансу Ханнеманну (Hannemann, 1956), давшему детальное описание головы Micropterix calthella L.- Паулю Эрлиху с соавторами (Ehrlich, 1958; 1960; Ehrlich, Davidson, 1961; Ehrlich, Ehrlich, 1962, 1967), изучавшими Rhopalocera, и особенно Нильсу Кристенсену и Эббе Нильсену (Kristensen, 1968 а-с- 1979; 1984; Kristensen, Nielsen, 1979, 1981 a, b- 1989, 1996), которые исследовали скелет и мускулатуру головы в таких ключевых семействах недитризных чешуекрылых как Eriocraniidae и Hepialidae. Дополнительные сведения по строению головы опубликованы в работах, посвященных анатомии отдельных видов Papilionomorpha (Vasudeva, 1956; Eaton, 1971; Koyama, Myata, 1976; Eaton, McFarlane, 1973; Mortimer, 1965 и других). Сведения по организации цервикально-го отдела и переднегруди крайне скудны и получены преимущественно для высших чешуекрылых (Kristensen, 1968; Weber, 1924; Shepard, 1930; Eaton, 1971; Bharadwaj, Chandran, Chadwick, 1974 a, b, с и другие).

В 2001 году, автором, на основании изучения головного и цервикального отделов Hepialus humuli L. (Hepialidae), Archiareas parthenias L. (Geometridae) и литературных данных no Micropterigidae, Eriocraniidae, Lophocoronidae, Hepialidae и Nymphalidae был проведен предварительный сравнительный анализ мускулатуры (Корзеев, 2001), который позволил с той или иной степенью вероятности гомоло-гизировать большинство мышц и провести предварительный анализ их эволюционной изменчивости. В результате была предложена оригинальная номенклатура головных и цервикальных мышц (Корзеев, 2001).

Затем была опубликована работа (Корзеев, 2004), в которой впервые была описана топография мускулатуры головы и цервикального отдела 3 семейств архаичных чешуекрылых: Adelidae (Nemophora degeerella L., Nematopogon swammerdamella L.), Tischeriidae (Tischeria ekebladella Bjerkander) и Tineidae — наиболее архаичного семейства среди дитризных чешуекрылых (Tinea pallescentella Stt., Scardia boletella F., Nemapogon granella L.). Таким образом, мускулатура головы оказалась исследованной у представителей основных архаичных таксонов, имеющих узловое филогенетическое значение: Micropterigidae (подотр. Zeuglop-tera), инфраотряды подотряда Glossata (Eriocraniomorpha, Adelomorpha, Hepialo-morpha, Nepticulomorpha), а также у архаичных представителей Papilionomorpha (Tineidae) и у более продвинутых (Geometridae, Nymphalidae и др.). На основании предшествующих публикаций и новых данных автора (Корзеев, 2004) были установлены основные тенденции в эволюции головной мускулатуры.

Материал и методика исследования. Для исследования были использованы бабочки, зафиксированные в 70% растворе этилового спирта.

Места прикрепления мышц устанавливались методом ручного анатомирования с использованием микрохирургических инструментов. Для предварительной подготовки и очистки от чешуек голову и переднегрудь бабочки помещали в ванночку с восковым дном под слой кипячёной воды, охлаждённой до комнатной температуры. При таких условиях удавалось избежать затрудняющего работу оседания пузырьков на препарат. Затем отделённую от туловища голову бабочки и переднегрудь с ногами помещали в ванночку с разогретым до жидкого состояния глицерин-желатином (Иванов и др., 1958). После охлаждения препарат оказывался впаянным в застывшую массу глицерин-желатина. Затем зафиксированный в глицерин-желатине препарат рассекали в нужной плоскости, отмывали от следов глицерин-желатина в тёплой кипячёной воде и прокрашивали водным раствором эозина в течении 1−2 минут с последующим переносом в 70% раствор этилового спирта (Пуплясис, Козлов, 1988). Далее полученные таким образом препараты для выяснения топографии мышц подвергались ручному анатомированию заточенными препаровальными иглами и микрохирургическими ножницами.

После выяснения мест прикрепления мышц, из головы и переднегруди фиксированных или сухих коллекционных особей изготавливали глицериновый скелетный препарат, на котором определяли наиболее существенные детали. Вываренные в 10% растворе едкого кали (КОН) препарат скелетных частей анатомировали вручную под бинокулярным микроскопом МБС-10.

Далее скелет зарисовывали карандашом при необходимом ракурсе. Рисунки скелетных частей выполнены с использованием микроскопа М-9 и рисовального аппарата РА-1. При этом на рисунках особенно тщательно прорисовывали места прикрепления мышц, а затем, опираясь на предварительные эскизные наброски, схематично наносили мышцы и прорабатывали весь рисунок тушью.

Изучено более 5−10 экз. каждого из исследованных видов.

Список сокращений, использованных в иллюстрациях. аа — передние руки тенториума асрр — передние косты проплейрита vpaa — вентральные отростки передних рук тенториума alasit — антеролатеральные руки ситофо-ра ad — дорсальные руки тенториума cerv — латероцервикальные склериты со — затылочные мыщелки crd — кардо cr. fmld — латеральные гребни дорзаль-ной части затылочного отверстия cr. fmlv — латеральные гребни вентральной части затылочного отверстия cr. hyp — гипостомальный гребень cr. Ifлатерофациальный гребень сг. тегмедиакраниальный гребень cr. pioc — постинтероцеллярный гребень сг. росс — постокципитальный гребень cr. tmp — темпоральный гребень ctкорпоротенториум dpaepp — дорсальные отростки передних кост проплейритов dppfдорсальные отростки профурки fmd — дорсальная часть затылочного отверстия fmv — вентральная часть затылочного отверстия ft — тенториальные ямки да — галеа Ibr — лабрум lh — лабиогипофарингс 1р — проприоцепторная пластинка лате-роцервикалий mdмандибулы рех — прококса pfпрофурка phrl — 1-я грудная фрагма pi — пилиферы pll — латеральные лопасти латероцерви-калий plb — лабиальный щупик plpsit — постеролатеральные отростки ситофора ртр — постеромедиальный отросток корпоротенториума ртх — максиллярный щупик росс — затылочный козырек ррпроплейрит ppt — парапатагиум ps — простернит psbg — субгенальные отростки ptпротергит s. ant — антеннальный шов s. с/ - клипеолабральный шов s. fc — фронтоклипеальный шов s. hyp — гипостомальный шов s. iantинтерантеннальный шов s. Ifлатерофациальный шов s. тег — медиакраниальный шов s. осс — окципитальный шов s. pioc — постинтероцеллярный шов s. росс — постокципитальный шов s. tmp — темпоральный шов stp — стипес sit — ситофор vpaepp — вентральные отростки передних кост проплейритов.

Благодарности. Работа выполнена на кафедре энтомологии Санкт-Петербургского государственного университета при финансовой поддержке Федеральных программ «Университеты России — фундаментальная наука» (проекты: № 3917, № 07.01.056 и № 07.01.032) и «Ведущие научные школы» (проекты: 00−1 597 934 и НШ-2232.2003.4), а также при поддержке РФФИ (проекты № 99−04−49 564, № 02−04−49 138, № 05−04−48 179).

Автор выражает глубокую и искреннюю признательность Анатолию Александровичу Стекольникову (СПбГУ) за общее руководство работой и неоценимую помощь и участие на всех стадиях написания работы. Алексею Константиновичу Загуляеву (ЗИН РАН), указавшему путь в энтомологию. Ф. В. Константинову (СПбГУ) и А. В. Куприянову (Европейский Университет) за ценное обсуждение и советы при подготовке рукописи, а также всему коллективу кафедры энтомологии СПбГУ.

ВЫВОДЫ.

1. В эволюции мускулатуры ротового аппарата наблюдается сокращение количества мышц от 36 пар основного плана строения Zeugloptera до 23 пар у первичных Glossata и до 20 пар у Papilionomorpha. Стабилизация количества мышц на уровне 16 пар отмечается в высших таксонах отряда. В эволюции цервикальной мускулатуры отмечена противоположная тенденция — увеличение количества мышц, что рассматривается как морфо-функциональная адаптация для оптимального использования сосущего хоботка при питании на цветках.

2. На первом этапе формирования сосущего хоботка отмечается значительная редукция мышц клипеуса и верхней губы (фронто-лабральные и клипео-эпифарингеальные мышцы). Сохранение лабро-эпифарингеальных мышц у Tineidae указывает на глубокую древность этого семейства среди дитризных чешуекрылых.

3. У всех изученных чешуекрылых, кроме Micropterigidae и Eriocraniidae, редуцированы абдукторы мандибул (CMd.2), в то же время их аддукторы (CMd.1) представлены шире, чем предполагалось ранее. Аддукторы мандибул сохраняются не только у недитризных (Hepialidae, Adelidae, Tischeriidae), но и в некоторых дитризных семействах: Tineidae, Sesiidae, Zygaenidae, а по литературным данным yTortricidae (Albert, Seabrook, 1970). Установлено, что при глубокой редукции мандибул их аддукторы меняют свою исходную функцию на функцию втягивания вентральных частей скелета головной капсулы, действуя совместно с частью максиллярных мышц. Полная редукция аддукторов мандибул происходит только у высших чешуекрылых (Geometriformes — Noctuiformes).

4. Эволюционное направление в сторону удлинения и возрастания подвижности хоботка, достигающее максимума в группах высших чешуекрылых, сопровождалось увеличением количества и мощности мышц осуществляющих его разворачивание и перемещение в переднем направлении, параллельно с редукцией некоторых мышц.

5. У Glossata отмечается редукция мышц лациний (СМх.8 — СМх.9) и кардо (СМх.6 — СМх.7). Из этих мышц только СМх.9 найдены в хоботках Lophocoronidae (Kristensen, Nielsen, 1996) и у части Adelidae, у которых произошла смена их функции. Одновременно в эволюции хоботка отмечается усиление мышц галей СМх.2 — СМх.4. Интенсификация функции этих мышц, приводящих в движение хоботок, сопровождается появлением новых стипетальных мышцы СМх.5. Они являются синергистами мышц СМх. З и СМх.4, которые участвуют в его разворачивании за счёт создания повышенного давления гемолимфы внутри полостей стипесов. Предполагается, что появление в составе максиллярной мускулатуры Cossoifor-mes новой пары мышц СМх.5 произошло путём расщепления стипетальных мышц СМх.З.

6. Интрагалеарные мышцы (СМх.1), отсутствующие у Eriocraniidae и Hepialidae, впервые появляются у Adelidae, но способны к вторичной редукции при атрофии хоботка (Hepialidae, Cossidae).

7. Подтверждена общая эволюционная тенденция к редукции максиллярных щупиков, которая приводит к редукции связанных с ними мышц СМх. 10 и СМх.11. Полное исчезновение этих мышц отмечается только у высших чешуекрылых (Geometriformes — Noctuiformes). Кроме того, редукция максиллярных щупиков вплоть до их полной утраты происходит параллельно и независимо в группах различного филогенетического возраста в связи с переходом к афагии (Hepialidae, Cossidae).

8. Редукция лабиальных склеритов и основной лабиальной мускулатуры протекала достаточно быстро еще на начальной стадии возникновения хоботка.

9. В мускулатуре стенок глоточного насоса существенных эволюционных изменений не отмечено. Однако при наращивании мощности глоточного насоса у высших чешуекрылых питающихся жидкими пищевыми субстратами, отмечается увеличение массы кранио-фарингеальных мышц.

10. Установлено, что наиболее существенные изменения в эволюции хоботка и цервикального отдела совпадают с развитием гетероневрального жилкования у Adelidae (развитие интрагалеарной мускулатуры и увеличение количества передних цервикальных мышц с одной до двух пар). С другой стороны, возникновение дитризности не совпадает с какими-либо изменениями в ротовом аппарате. Наиболее существенные изменения скелетно-мышечной системы хоботка и цервикального отдела в пределах дитризных чешуекрылых наблюдаются у Cossiformes (преобразование стипеса и появление новых мышц — экстензоров хоботка непрямого действия СМх.5, а также тенденция к увеличению числа передних цервикальных мышц до трёх пар и рост числа межсегментных мышц).

11. В эволюции мускулатуры ротового аппарата отмечаются три типа изменений признаков: редукции, новообразования (включая расщепление мышц) и смена мест прикрепления мышц. Наиболее перспективным для систематики можно считать появление новых мышц, играющих существенную роль в функциональном совершенствовании органов.